2025, Vol. 52扩展功能
文章信息
- 宋晓华, 尹镜雲, 王晨宇, 何堤, 周楚源, 杨柳燕, 王梦梦
- SONG Xiaohua, YIN Jingyun, WANG Chenyu, HE Di, ZHOU Chuyuan, YANG Liuyan, WANG Mengmeng
- 温泉嗜热蓝藻高温适应机制的研究进展
- Research advances in the high-temperature adaptation mechanism of thermophilic cyanobacteria in hot springs
- 微生物学通报, 2025, 52(8): 3440-3457
- Microbiology China, 2025, 52(8): 3440-3457
- CSTR: 32113.14.j.MC.240948
- DOI: 10.13344/j.microbiol.china.240948
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文章历史
- 收稿日期: 2024-10-31
- 接受日期: 2025-02-13
- 网络首发日期: 2025-03-10
引用本文 |
温泉是一类孤立且相对稳定的极端水生态系统，根据温度差异，可将其分为低温温泉(18−28 ℃)、温泉(28−45 ℃)、热泉(45−65 ℃)和沸泉(>65 ℃)[1]。热泉和沸泉的环境类似于早期地球的高温条件(陆地和海洋的温度超过50 ℃)，研究温泉这一极端生态系统为探索生命起源提供了新的研究方向[2]。温泉中的化学物质以及火山喷发释放的还原性气体为有机物合成提供原料条件，其中干湿循环有效促进了RNA的聚合反应；此外，水热波动为这一过程提供了能量驱动[3]。这些因素共同作用，为核酸、蛋白质等生物大分子的形成创造了有利的化学条件[4]。温泉学说提出，火山温泉为生命的起源提供了独特而有利的条件，其温暖且富含有机物的环境为生命的形成创造了理想的化学环境[5]。
蓝藻(也称蓝细菌)是目前已知最古老的产氧光合自养生物，在约26亿年前的大氧化事件中，通过光合作用释放氧气，显著改变了地球大气的成分[6]。根据生态分布，可将蓝藻分为海洋蓝藻、淡水蓝藻、沙漠蓝藻和温泉蓝藻[7]；而根据其对极端环境条件的适应性，还可进一步划分为嗜热蓝藻、嗜冷蓝藻、嗜酸蓝藻、嗜碱蓝藻、嗜盐蓝藻、嗜压蓝藻等类型[8]。蓝藻的适应温度范围极为广泛，例如丝状蓝藻席藻(Phormidesmis sp.)广泛分布于严寒的极地环境[9]，而嗜热鞘丝藻则能在高达90 ℃的条件下生存[10]。其中，温泉嗜热蓝藻是一类能在45 ℃以上高效进行光合作用的原核生物，广泛分布于全球热泉及沸泉水体，展现出卓越的高温适应能力[11]。凭借其独特的生存策略和演化历程，温泉嗜热蓝藻不仅是研究生命起源和极端环境生物学的重要对象，还成为探索生物多样性及微生物适应极端环境进化机理的关键模型。
全球变暖正在以空前的速度重塑地球的生态系统，带来了一系列与生物多样性相关的挑战，例如，生境的剧烈变化、物种分布的重新调整以及生态系统功能(如生态平衡破坏、生产力变化等)的显著波动[12]。在地球生命演化史上，二叠纪末期的大规模生物灭绝事件尤为典型。当时由西伯利亚大规模火山活动引发的气候剧变，导致约90%的海洋物种和70%的陆地物种灭绝，这一事件被视为地球历史上规模最大的一次生物灭绝事件[13]。研究表明，高温不仅直接造成了大范围的生物死亡，还迫使部分真核藻类从浅水区迁移到深水环境以寻找适宜的生存空间[14]。这种迁移行为不仅重塑了生态系统的结构，还深刻影响了随后的生物进化路径。
当今，全球变暖正以加速的趋势威胁生物多样性，其变化速度已超出部分生物的适应能力[15]。基于此，温泉嗜热蓝藻作为一种关键的固碳生物，其在极端高温环境中的适应机制具有重要的研究价值。这不仅可能为缓解气候变化提供科学参考，还为研究其他生物适应全球变暖提供了潜在的进化方向。深入探讨温泉嗜热蓝藻的高温适应机制，不仅有助于揭示生命在极端环境下的起源与演化规律，还为理解生物如何应对环境剧变提供了理论依据和实践指导。这对于生物多样性的保护和生态系统稳定性的维持具有重要的科学意义和现实应用价值。
迄今为止，对嗜热蓝藻的研究主要集中在热稳定蛋白的分离与提取、形态学特征分析及嗜热酶的应用研究，而其在极端环境中的适应机制研究相对较少。张婷等[16]和Rasul等[17]从光合系统、热稳定色素、相容性物质和脂质的调节等生理层面，阐述了嗜热蓝藻的高温适应机制及生物技术潜力。本文从基因组学、生理学、种群生态学及群落生态学等多层次，系统探讨了温泉嗜热蓝藻适应高温环境的生物学机制，以期为未来在耐热作物培育、生物固碳技术开发及生命起源研究等领域的应用提供理论依据与参考。
1 高温对嗜热蓝藻的影响嗜热蓝藻是一类重要的光合生物，广泛分布于全球温泉生态系统中。温泉中嗜热蓝藻种类多样(表1)，其中嗜热聚球藻(Thermosynechococcus)、嗜热细鞘丝藻(Thermoleptolyngbya)和嗜热层理鞭枝藻(Mastigocladus laminosus)最为常见。嗜热蓝藻的生长和代谢受到多种环境因素的调控，包括温度、光照强度和酸碱度等条件。其中，温度被认为是影响嗜热蓝藻生理和生态功能的关键因素之一。高温对嗜热蓝藻的影响广泛且显著，包括基因突变率升高、活性氧(reactive oxygen species, ROS)积累、DNA损伤、蛋白质变性、光合作用活性降低和生长速率减缓等。这些负面效应严重威胁嗜热蓝藻的生存能力和生态功能。
| 温泉名称 Hot spring name |
位置 Location |
温度 Temperature (℃) |
物种 Species |
形态特征 Morphological characteristic |
参考文献 Reference |
| Octopus Spring | Yellowstone National Park, Wyoming, USA | 58−65 | Thermosynechococcus sp. OS-A | Rod shaped, slight curvature, 8–9 μm long | [18] |
| Chin-Lun Hot Spring | Taiwan, China | 62 | Thermosynechococcus sp. CL-1 | Unicellular, oval, (1–2) μm× (5–10) μm | [19] |
| Jinata Onsen Hot Spring | Shikinejima Island, Japan | 63 | Thermoleptolyngbya sp. Phormidium sp. |
Filamentous, non-heterocystous | [20] |
| Lianhua Lake | Sichuan, China | 67 | Thermosynechococcus elongatus PKUAC-SCTE542 |
Solitary cells, cells cylindrical with rounded apices, straight or feebly curved | [21] |
| Tatapani Hot Spring | Chhattisgarh, India | 69 | Fischerella thermalis sp. MV11 | Heteropolar filaments with T-type and rare V or Y-type branching, globose to elongated in shape, (5.2–8.1) μm×(5.5–6.0) μm |
[22] |
| Tatapani Hot Spring | Chhattisgarh, India | 82 | Scytonema cf. mirabile ER0510 | Isopolar filaments with false branching, elongated, cylindrical and rectangle (7–15) μm×(10–12) μm |
[22] |
| Las Lilas Thermal Spring | Fortuna hill, Costa Rica |
47−74 | Leptolyngbya sp. Greenland_9 | Filamentous, 1 μm×2 μm | [23] |
| Las Lilas Thermal Spring | Fortuna hill, Costa Rica |
56−61 | Synechococcus sp. Nb3U1 | Unicellular, oval or rod-like, 5.5 μm×7 μm | [23] |
| Beppu Hot Spring | Kyushu, Japan | 50−60 | Thermosynechococcus sp. BP-1 | Unicellular, rod-shaped | [24] |
| Algerian Hot Spring | Eastern Algeria | 45−70 | Mastigocladus laminosus S4BB | Profuse branching of main filament, T-branching, (3.95–6.68) μm× (4.41–7.59) μm | [25] |
高温胁迫能够诱导嗜热蓝藻中嗜热基因的表达量增加，这些基因通常与热休克蛋白(heat shock protein, HSP)的合成和修复机理相关，从而提升嗜热蓝藻的耐热能力。然而，当环境温度超出嗜热蓝藻适宜生长范围时，基因表达调控可能发生紊乱。高温可引发藻细胞内DNA的部分变性，导致双螺旋结构解开，进而干扰DNA的复制和转录过程[26]。研究发现，55 ℃胁迫1 h后，El Tatio地热谷中发现的嗜热侧生藻(Fischerella thermalis)的psbA基因转录水平上升至原来的15.28倍，而在60 ℃和65 ℃处理下，psbA转录水平显著下降，影响光合作用及细胞生长[27]。此外，高温胁迫还可能改变细胞的基因组拷贝数。实验表明，高温处理降低了嗜热细长聚球藻(Thermosynechococcus elongatus) E542单倍体、双倍体、三倍体细胞的比例，导致生长速率下降，从而削弱了细胞群体对环境的适应能力[28]。因此，持续的高温环境可能会引发基因组的不稳定性，从而威胁蓝藻的长期生存和生态功能。
1.2 嗜热蓝藻生理活性高温胁迫对嗜热蓝藻的生理状态构成多重威胁。首先，高温可诱导嗜热蓝藻体内过量ROS的产生，进而引发氧化应激。ROS是一类高反应性的分子，能够攻击藻细胞中的蛋白质和DNA[29]，并抑制光系统Ⅱ (photosystem Ⅱ, PSⅡ)的修复，导致D1蛋白降解及PSⅡ反应中心失活，从而显著降低光合作用效率[30]。高温条件下藻细胞的核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶/加氧酶(ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase/oxygenase, RuBisCo)活性下降，导致ROS的大量增加[16]。ROS进一步与碱基发生反应，破坏碱基之间的氢键和层堆积力，改变DNA的空间构象，使DNA聚合酶难以识别DNA模板，干扰遗传信息的复制与转录[31]。此外，高温还会引起蛋白质变性及错误折叠，功能受损的蛋白质在藻细胞中聚集，加剧藻细胞损伤[29]。例如，在超过65 ℃时，嗜热细长聚球藻(Thermosynechococcus elongatus) BP-1的蛋白质氢键受损，蛋白质结构扭曲，部分结构的完整性丧失[32]。因此，高温胁迫通过引发氧化应激、DNA损伤、蛋白质功能障碍，使嗜热蓝藻的生理功能显著受损。
1.3 嗜热蓝藻生长高温胁迫会导致嗜热蓝藻光合作用中的酶活性下降、光系统间的能量分配失衡，从而显著降低生长速率[21]。尽管嗜热蓝藻具有较高的耐热性，但超过其耐受阈值后，生长状态同样会受到抑制。例如，嗜热层理鞭枝藻(Mastigocladus laminosus)在50 ℃的最适生长温度下呈丝状结构，这有利于光合作用和营养物质运输。然而，随着温度的进一步升高，细胞形态变短，甚至呈现单细胞状态，可能是其自我保护策略之一，旨在减少高温损伤；当温度超过55 ℃时，该蓝藻的光合作用速率和生长均受到抑制，最终导致细胞死亡[33]。高温胁迫干扰光系统间的能量传递，破坏光吸收平衡，从而限制光合作用的正常进行[30]。Vergara-Barros等[27]的研究结果也显示，当温度高于60 ℃时，嗜热侧生藻(Fischerella thermalis)的PSⅡ受到热损伤，并且该损伤无法修复，最终导致光合作用活性丧失。由此可见，高温对蓝藻光合作用和生长的抑制作用是多方面的，即便是耐热性较强的嗜热蓝藻，也难以完全抵御其不利影响。
2 嗜热蓝藻基因水平的高温适应机制 2.1 嗜热相关基因的表达在基因组层面，嗜热蓝藻展现出与高温适应相关的基因扩展和功能分化特征。Alcorta等[34]对Porcelana温泉中48 ℃和66 ℃生长的嗜热侧生藻(Fischerella thermalis)进行了基因组测序，结果表明，在66 ℃条件下获得的泛基因组与在48 ℃获得的泛基因组具有显著差异。例如，在66 ℃温泉中生长的嗜热蓝藻基因组中，hatR基因含量较高，该基因编码一种高亲和性碳吸收蛋白，可能参与调节碳的代谢途径，帮助嗜热蓝藻在高温环境中更有效地利用碳源，维持基本的生理功能[35]。此外，相较于48 ℃生长的温泉蓝藻，66 ℃的嗜热蓝藻中调节功能基因hrcA的含量下降[34]。该基因通过结合控制分子伴侣表达的反向重复序列(controlling inverted repeats that confer chaperone exclusion, CIRCE)，抑制下游热休克相关基因的转录；然而，在高温环境中，藻细胞中HrcA阻遏蛋白发生变性，无法与CIRCE元件结合，导致hsp基因的表达增加[36]。Cimdins等[37]的研究进一步验证了上述发现，他们对比念珠藻(Nostoc sp.) PCC 7120与嗜热细长聚球藻(Thermosynechococcus elongatus) BP-1的hsp基因表达，结果显示，嗜热蓝藻中的hsp表达量显著高于常温蓝藻。作为hsp基因表达的产物，HSP能够协助蛋白质重折叠或降解聚集的蛋白，从而维持蛋白质的稳定性，保持细胞稳态[38]。由此可见，嗜热相关的蛋白和基因的表达能够显著提高嗜热蓝藻的热稳定性。
2.2 基因表达调控的适应转录因子(transcription factor, TF)是基因组表达调控的核心要素之一，在生物体形态与功能多样化的过程中发挥重要作用[39]。Lang等[40]研究表明，相较于常温蓝藻，温泉嗜热蓝藻中AraC家族转录因子更为丰富，在调控阿拉伯糖代谢中发挥关键作用。在高温条件下，藻细胞代谢显著加快，对能量和营养物质的需求也随之增加[41]。AraC家族的扩展可能增强嗜热蓝藻对阿拉伯糖等碳源的利用效率，从而适应高温环境的高代谢需求[42]。此外，嗜热蓝藻的CO2浓缩机理(CO2-concentrating mechanism, CCM)具有基因组成和遗传多样性，能够通过采用多样化的无机碳(Ci)摄取策略应对环境中碳波动，从而促进其在竞争激烈的环境中生长[43]。例如，日本熊本温泉中的嗜热细鞘丝藻(Thermoleptolyngbya sp.) O-77所含转录因子BAU44370.1可根据无机碳水平调节光合作用，帮助其在高温低碳环境中生存[40]。同样地，从拉杜克温泉中分离出的细鞘丝藻(Leptolyngbya sp.) JSC-1中转录因子JSC1.7109能够抑制钠依赖性的HCO3−同转运蛋白(SbtA)编码基因的表达，可能赋予嗜热蓝藻更多代偿性策略，便于其在CO2含量波动的环境中生存[40]。总之，温泉嗜热蓝藻与常温蓝藻在转录因子组成上存在显著差异，特有转录因子可能参与多种生理调节以响应环境变化，为其在高温温泉中生存提供显著优势[44]。
此外，多聚磷酸盐(polyphosphate, polyP)及其相关代谢途径的调控在嗜热蓝藻适应高温环境中同样至关重要。PolyP是一种由多个磷酸基团连接组成的线性或环状大分子无机化合物，其合成主要由多聚磷酸盐激酶(polyphosphate kinase, PPK)催化，而水解过程则依赖于外切多聚磷酸盐水解酶(exopolyphosphatase, PPX)的作用[45]。长期以来，polyP被视为生命起源的关键分子之一，对早期地球生物适应高温等极端环境的生存具有重要意义[46]。在温泉嗜热聚球藻中，ppk基因的缺失引发DNA损伤，使其对高温更加敏感[47]。PPX的活性受到细胞内四磷酸或五磷酸鸟苷[(p)ppGpp]的调控，间接影响polyP的合成[48]。(p)ppGpp不仅是重要的细胞内信号分子，也是原核生物应对环境胁迫的关键策略，其累积可能有助于嗜热蓝藻快速适应高温环境[49]。部分细菌中的rsh基因编码的RSH蛋白具有(p)ppGpp合成酶和水解酶双重功能，调节(p)ppGpp代谢[50]。基于大肠杆菌(Escherichia coli)的研究发现，胞内(p)ppGpp水平的降低会导致其对高温的敏感性增加[51]。因此，可以推测，在高温条件下，嗜热蓝藻可能通过上调rsh基因表达促进(p)ppGpp的合成，进而诱导polyP的累积，以增强其对高温环境的适应能力。这种调控机理为嗜热蓝藻在极端环境中的生存提供了重要的适应性优势。
2.3 代谢途径的适应嗜热蓝藻在高温环境中能够维持高效的代谢运作，其关键在于光系统Ⅱ (photosystem Ⅱ, PSⅡ)和光系统I (photosystem Ⅰ, PSI)在高温条件下的持续活性，从而保障能量的有效转换。PSⅡ是光系统中对温度最为敏感的部分，在高温和强光作用下易失活，而PSI则表现出较强的耐热性[52]。在光能捕获和传递方面，嗜热蓝藻主要依赖藻胆体(phycobilisome, PBS)，将捕获的光能高效传递至光系统的反应中心。然而，高温可能引发PBS与光系统的可逆性解离，甚至导致不可逆变性。研究表明，嗜热蓝藻的藻蓝蛋白和别藻蓝蛋白等光合色素更为稳定，能够高效吸收并传递光能[16-17]。Pedersen等[53]研究发现，嗜热聚球藻(Thermosynechococcus sp.) OH28在较高温度下表现出更强的热稳定性，但其在较低温度下的光合效率低于其他菌株。进一步研究揭示，D1蛋白编码基因psbA和藻蓝蛋白编码基因cpcA各自的非同义突变提升了PSII和PBS的热稳定性[53]。此外，Rasul等[17]指出，嗜热蓝藻PSⅠ和PSⅡ的热稳定性是光合作用结构研究的重点。与PSⅡ不同，蓝藻中的PSⅠ通常以三聚体形式存在，而丝状蓝藻的PSⅠ呈现四聚体结构；四聚体结构中较高的胡萝卜素含量可通过耗散多余的光子能量，保护PSI免受光抑制[54]。这些机制使嗜热蓝藻能够在高温环境中维持高效光合作用。
嗜热蓝藻在高温条件下还能通过优化呼吸链和碳氮代谢机制，维持代谢平衡和能量代谢。张婷等[16]的研究表明，NDH-1复合体在循环电子传递中不仅提供ATP调节ATP/NADPH的比例，还通过跨膜质子浓度梯度耗散热胁迫下的多余能量，避免光抑制，从而促进高效固碳。此外，嗜热蓝藻可利用polyP作为能量储备和磷酸盐库，研究表明，嗜热聚球藻(Thermosynechococcus OS-B′)在磷供应充足时可积累大量polyP (约50 nmol/mg)[47]。PolyP可以替代ATP参与能量代谢，并通过提高PSⅡ的活性维持光合作用效率。
在固氮方面，嗜热侧生藻(Fischerella thermalis)的糖基转移酶基因突变导致糖脂异构体过度产生，增强了异形胞的细胞膜不透水性，从而保护固氮酶免受氧气损伤并缓解高温胁迫[55]。然而，这一突变在低温环境下会降低固氮效率和生长速率，促使嗜热蓝藻在不同温度条件下的生态位发生分化[55]。通过上述机制，嗜热蓝藻不仅提高了高温环境下的代谢效率，还优化了在极端条件中的生态适应能力。
在分子调控层面，嗜热蓝藻通过特定基因调控和代谢途径调节确保高温环境中的生存竞争力。高温条件下，嗜热蛋白表达显著增加，hrcA基因表达下调，促进hsp基因表达上调，从而提升细胞的热胁迫耐受能力。此外，高温诱导psbA和cpcA基因的非同义突变，提高了PSII和PBS的热稳定性。同时，高温促使碳吸收相关蛋白含量增加，优化碳固定效率以应对环境胁迫。PolyP的积累在清除ROS、螯合金属离子和保护DNA及蛋白质免受氧化损伤方面发挥了重要作用，为细胞提供额外的耐热性支持。通过光合作用和呼吸链优化、polyP代谢调控以及碳氮平衡的维持，嗜热蓝藻在高温环境中实现了高效的光合效率和生态适应。这些分子与生理机制协同作用，共同赋予其在极端条件下的代谢灵活性和生态竞争优势(图1)。
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| 图 1 温泉嗜热蓝藻基因组适应机制示意图 Figure 1 Schematic diagram of the genomic adaptation mechanisms in thermophilic cyanobacteria from hot springs. |
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细胞膜是嗜热生物适应高温环境的第一道防线。张婷等[16]指出，嗜热蓝藻的细胞膜具有较高比例的饱和脂肪酸，这些饱和脂肪酸能够提升PSⅡ系统相关蛋白的稳定性，增强细胞膜的刚性，防止膜结构在高温条件下遭受破坏，避免产生破裂或变性。例如，相较于常温蓝藻，日本温泉中的嗜热细长聚球藻(Thermosynechococcus elongatus)细胞膜中饱和脂肪酸的比例达其总脂质含量的91%[56]，而在常温聚球藻(Synechococcus sp.)中这一比例仅为约48.65%[57]。尽管饱和脂肪酸与不饱和脂肪酸的比值随着温度变化而有所调整，但嗜热蓝藻的总脂质含量并未因生长温度而显著改变[58]。这些蓝藻的脂肪酸成分种类丰富，主要由碳原子数为16和18的长链脂肪酸构成。例如，在嗜热细长聚球藻(Thermosynechococcus elongatus PKUAC-SCTE542)中，棕榈酸(C16:0)含量最高，占总脂质的55%−60%[59]。长链脂肪酸作为储存物质，能够快速积累在三酰甘油中，以帮助蓝藻应对环境压力[58]。此外，长链脂肪酸更容易跨越双层膜，促进酰基链的紧密堆积，从而使膜环境更趋于凝胶状；而短链脂肪酸由于无法与其他脂质或蛋白质形成稳定的疏水相互作用，会使膜保持流动性[60]。因此，较高含量的长链脂肪酸有助于在高温条件下维持细胞膜的刚性[58]。这一保护光系统的机制及膜组成的调节方式，在维持细胞膜的稳定性与功能性方面发挥重要作用，使嗜热蓝藻能够适应极端高温环境。
3.2 蛋白质热稳定性嗜热蓝藻的酶及其他功能性蛋白质在高温条件下依然能够保持活性，这构成了其嗜热性的核心机制之一。通过增强蛋白质结构中的氢键、疏水相互作用及离子键，嗜热蓝藻的蛋白质能够在高温环境中维持结构稳定性。例如，尽管嗜热分层席藻(Phormidium laminosum)和集胞藻(Synechocystis sp.)的蛋白质核心结构相似，但其氧化形式的熔解温度相差约15 ℃，分子动力学模拟表明，这可能归因于嗜热分层席藻(Phormidium laminosum)的蛋白质中的二级结构、氢键和盐桥数量的增加，从而显著提升了蛋白质的热稳定性[61]。在19种温泉嗜热蓝藻的藻胆蛋白研究中，Tang等[62]发现，丙氨酸是这些蛋白质的主要氨基酸。丙氨酸的积累可以提高蛋白质的疏水性，并降低其分子柔韧性，从而增强热稳定性。这一发现与之前的研究结果一致，蛋白质对温度的适应性与氨基酸的特异性取代相关。常见的常温蓝藻中的氨基酸，如甘氨酸、丝氨酸、赖氨酸和天冬酰胺，通常在嗜热蓝藻中被丙氨酸、谷氨酸、精氨酸和苏氨酸取代[63]。
此外，某些氨基酸序列的特定修饰，如脯氨酸的增加，有助于增强蛋白质的折叠能力，从而提高其耐热性。Dotsenko等[64]的研究证实了这一结论，由于脯氨酸独特的环状结构，它的取代会引起氨基酸链的构象变化，进而提高酶活位点隧道外侧的结构稳定性，增加纤维素水解酶的热稳定性。此外，polyP可作为一种生物体内的蛋白结合物，能够与受损蛋白质结合形成复合物，从而恢复其活性[65]。研究表明，在高温条件下，嗜热蛋白通过静电作用与带相反电荷的残基侧链基团形成盐桥网络，以稳定其结构[66]。作为一种多聚阴离子，polyP很可能通过静电作用与嗜热蛋白质形成盐桥网络，以维持其热稳定性。总体而言，温泉嗜热蓝藻通过调节蛋白质的结构和氨基酸组成，实现了在高温环境下维持酶和其他功能性蛋白质活性的生理适应。这种多层次的分子调控机理为其在极端环境中的生存提供了关键支持。
3.3 抗氧化系统高温条件会加速细胞内ROS的生成，而过量的ROS可引起蛋白质和DNA的氧化损伤[67]。相较于常温蓝藻，嗜热蓝藻的抗氧化系统经历了适应性进化，表现出更强的清除ROS的能力，从而有效保护细胞免受氧化损伤。已有研究表明，嗜热蓝藻通过合成酚类化合物、类菌孢素氨基酸(mycosporine-like amino acids, MAAs)、蔗糖和海藻糖等物质抵抗高温环境，缓解氧化损伤[16]。细菌防御系统中来自饥饿细胞的DNA结合蛋白(DNA-binding protein from starved cells, Dps)家族是抵抗DNA氧化损伤的关键组成部分[68]。相较于常温蓝藻的Dps蛋白，研究发现嗜热细长聚球藻(Thermosynechococcus elongatus)中的Dps蛋白在亚基间的氢键和盐桥数量显著增加，并且Dps亚基界面埋藏表面积增大，更多的亚基间相互作用被埋藏在蛋白内部，减少了与外界环境的接触，从而显著提高了其热稳定性[69]。此外，嗜热细长聚球藻(Thermosynechococcus elongatus)胞内的Dps蛋白保留了铁氧化酶中心，使其能够利用Fe(II)抑制羟基自由基的生成，从而保护DNA免受氧化损伤[70]。因此，嗜热蓝藻通过多种抗氧化机制，包括生成抗氧化物质、增强Dps的热稳定性以及利用铁氧化酶中心，有效地保护DNA等细胞成分免受高温和氧化应激的损伤。这些机制共同支持了嗜热蓝藻在极端环境中的生存和适应能力。
此外，温泉嗜热蓝藻通过利用polyP这一关键的生理调节物质来适应高温环境。PolyP不仅在调节细胞能量平衡中发挥作用，还能增强抗氧化能力，并在细胞应对环境胁迫时发挥重要功能。Allewalt等[18]的研究表明，相较于常温蓝藻，温泉嗜热蓝藻胞内的polyP累积量更高。PolyP能够螯合金属阳离子(如Mn2+)形成金属复合物，或者调节氧化磷酸化过程，从而提高抗氧化酶的活性和抗氧化物含量。这一机制可以有效清除由高温胁迫引起的ROS，发挥类似于超氧化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)的生物学作用，从而显著增强蓝藻的耐热性[71]。相较于传统的抗氧化酶，polyP的响应速度更快，能够快速清除ROS[72]。当大肠杆菌的DNA链受损时，polyP通过调控RecA蛋白的活性，促进LexA阻遏蛋白的水解，从而激活参与DNA修复和重组的基因表达，有助于细胞应对DNA损伤并恢复基因组的稳定性[73]。这表明，嗜热蓝藻可能通过合成polyP并与金属阳离子螯合，快速清除ROS，同时调节RecA蛋白的表达，以维持DNA的稳定性和细胞稳态。
综上所述，相较于常温蓝藻，温泉嗜热蓝藻在生理水平展现出显著的适应性调整(图2)。嗜热蓝藻通过调控膜脂质成分，减少不饱和脂肪酸的比例，并增加饱和脂肪酸的含量，从而显著提升了细胞膜在高温环境下的稳定性。此外，它们还通过增加蛋白质结构中的氢键和盐桥数量、优化氨基酸组成、提升胞内polyP的含量以及高效清除ROS等多重机理，显著提高了蛋白质的热稳定性，确保细胞在高温条件下能够正常进行生物化学反应。PolyP不仅是蛋白质稳定性的关键调节因子，还通过促进LexA阻遏蛋白的水解，加速受损DNA片段的修复过程，从而增强基因组的稳定性。这些多层次的调控机制共同赋予了嗜热蓝藻强大的高温适应能力，进一步增强了其在极端条件下的生存竞争力。
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| 图 2 温泉嗜热蓝藻生理水平适应机制示意图 Figure 2 Schematic diagram of the physiological adaptation mechanisms in thermophilic cyanobacteria from hot springs. |
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种群的基因流动和基因重组在有益基因的传播和适应性进化中起到了关键作用。Rosen等[74]在嗜热蓝藻中发现了大量“嵌合”基因型，这些基因型由不同基因组的基因片段重组而成，表明嗜热蓝藻种群中频繁发生基因重组事件，这种高频率的基因重组不仅改变了基因频率，还维持了种群的基因多样性。研究发现，聚球藻(Synechococcus A/B, SynAB)在温泉中的多样性是单次辐射的结果，即SynAB的祖先可能最初适应较低温度的环境，通过基因重组形成了不同的生态型，随后从较低温度区域扩展到更高温度区域，并逐渐分化出耐热性更高的菌株[75]。水平基因转移(horizontal gene transfer, HGT)在SynAB的适应性进化中发挥了关键作用。例如，最耐热的SynAB菌株获得了来自栖热菌属(Thermus)的tRNA修饰酶基因trmH，这一基因有助于其在高温条件下维持翻译过程的稳定性[75]。温泉嗜热蓝藻的进化模式与有性生殖物种的进化模式相似，这种模式可能是由温泉环境中的多种生态梯度、频繁的重组事件以及自然选择共同驱动所促成的；这一机制赋予嗜热蓝藻种群快速适应环境变化的能力，增强了进化速度，同时防止种群过度分化，并提高了遗传多样性，使其在温泉环境中保持竞争优势[74]。通过频繁的基因重组和水平基因转移，嗜热蓝藻实现了适应性进化，不仅维持了种群的基因多样性，还增强了其环境适应力与生态竞争力。
4.2 自然选择温泉嗜热蓝藻种群内部具有丰富的遗传多样性，使得不同个体在高温环境中表现出不同的适应性特征。在自然选择作用下，嗜热蓝藻逐渐积累了有利于高温生存的基因型，例如参与合成细胞壁脂多糖的rfbC基因[76]。这些有利基因型在高温条件下表现出更强的生存和繁殖能力，从而在种群中逐渐占据主导地位。Wall 等[76]对美国黄石公园分离得到的24种嗜热层理鞭枝藻(Mastigocladus laminosus)进行分析，发现大多数基因位点在种群中呈现较低的遗传多样性，而rfbC基因却表现出较高的遗传多样性和显著的遗传分化；rfbC基因位点上游的 2个基因发生缺失，缺失菌株主要分布在低温的溪流下游区域，而基因保留的菌株则集中于高温的上游区域，这种基因型差异可能赋予嗜热蓝藻在高温环境下更强的竞争优势。这些遗传差异有助于不同菌株在不同温度区域获得竞争优势，从而在自然选择的作用下形成特定的生态位分化[77]。这种遗传多样性不仅促进了嗜热蓝藻的适应性演化，还塑造了其在不同温度环境中的生态适应格局[78]。嗜热蓝藻能够通过自然选择和遗传适应，使适应高温的基因型在种群中占据主导地位，从而重塑整个蓝藻群落的结构和动态。因此，嗜热蓝藻的进化不仅增强了其个体对高温的适应性，还驱动了群落水平的生态分化，塑造了蓝藻在温度梯度下的分布格局。
综上，在适应高温的过程中，温泉嗜热蓝藻种群经历了一系列适应性变化(图3)，其中温度是其进化的主要驱动力。在高温环境下，温泉嗜热蓝藻通过保留rfbC基因上游区域的特定基因，维持了细胞壁的稳定性。低温温泉中的Synechococcus A/B通过空气扩散到高温温泉，在新的环境中经历了基因重组和基因突变，逐渐分化并获得有利的基因型。同时，HGT促使其从其他微生物中(如Thermus)获取了热稳定基因，如编码tRNA修饰酶的trmH基因，从而增强了其高温适应能力。在经过自然选择的作用下，这些有利基因型在种群中占据主导地位，使得种群内部展现出丰富的遗传多样性。此外，嗜热蓝藻种群内部的基因交流与重组高度活跃，这种频繁的基因流动有助于种群快速适应环境变化，保持遗传多样性，并防止过度分化的发生。通过这些遗传适应机理，嗜热蓝藻在温泉等极端环境中得以保持显著的生存优势和生态竞争力。
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| 图 3 温泉嗜热蓝藻种群水平适应机制示意图 Figure 3 Schematic diagram of the population-level adaptation mechanisms in thermophilic cyanobacteria from hot springs. |
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在温泉环境中，随着温度、pH值等环境条件的变化，蓝藻的群落结构也会随之调整。某些蓝藻种类因其较强的热稳定性和适应性，可能在极端条件下成为优势种群，占据生态主导地位。Cole等[79]的研究表明，温度与温泉中微生物群落的丰富度呈现显著负相关关系，表明温度是驱动群落组成和结构变化的主要因素。在黄石国家公园的温泉流道中，微生物群落呈现高度多样性，主要包括光养型的蓝藻、绿色非硫细菌，以及异养型的厌氧和好氧微生物[80]。在较低温度下，微生物垫主要由丝状蓝藻席藻(Phormidium)或织线藻属(Plectonema)组成，而随着温度升高，这些丝状蓝藻逐渐被单细胞嗜热聚球藻替代[79]。Subudhi等[81]的研究进一步证实了这一趋势，在Atri和Taptapani的温泉中，约96.42%和87.35%的嗜热蓝藻属于单细胞蓝藻。此外，Lacap等[82]的研究显示，温泉中嗜热蓝藻垫的群落结构存在显著的季节性变化，物种丰富度在旱季时增加，而在雨季则有所下降。季节性变化还显著影响了蓝藻和绿弯菌(Chloroflexus)的相对丰度，这可能与雨季温泉中磷酸盐含量的大幅增加有关；旱季时群落以Fischerella为主，而在雨季则以绿弯菌(Chloroflexus)和聚球藻(Synechococcus sp.)为主[82]。总体而言，温泉嗜热蓝藻的群落结构随温度变化进行调整，表现出明显的温度依赖性和季节性波动。这些特征反映了蓝藻在极端环境中的适应策略，展现出其在不同环境条件下的生存优势和生态塑性。
5.2 嗜热蓝藻群落的垂直分布由于垂直方向上光照强度的差异，微生物在不同深度呈现出明显的分层现象。在上层区域主要为光合生物，包括嗜热聚球藻(Thermosynechococcus sp.)、绿色非硫细菌(Chloroflexus sp., Roseiflexus sp.)和绿色硫细菌(Chlorobium sp.)[83]。这种分布模式有利于这些光合生物获取最佳光照条件，高效进行光合作用。在光照强度低于500 μE/(m2·s)时，嗜热蓝藻垫内呈现净氧消耗现象；随着光照强度的增加，表层蓝藻垫的光合作用逐渐达到峰值，氧气逐渐积累，光合作用峰值逐渐向下层移动，这表明嗜热蓝藻种群的垂直分布能够根据光照条件进行变化，以优化光合作用效率[84]。
在中午时，当深度在0−300 μm时，蓝藻光合活性显著降低，这可能与紫外线损伤或光呼吸的增强有关[83]。强烈的光照导致聚球藻(Synechococcus sp.)等单细胞蓝藻在不同深度存在不同形态的细胞。丝状细胞主要分布在表层，它们可以有效地吸收直射光，并通过形成鞘来保护自己免受损伤；而在400−800 μm深度范围内，主要是杆状细胞，这些细胞通常呈直立状态，以减少强光对光合作用的抑制[84]。
Ramsing等[84]提出，嗜热蓝藻在垫群落中以2种策略应对每日光照强度的变化：一是丝状蓝藻进行大规模迁移，它们通过分泌黏液并在其上滑动来实现迁移，寻找适宜的光照条件；二是相对较短的杆状细胞会相对于入射光场重新定向。这种迁移和定位策略不仅在蓝藻中普遍存在，还广泛见于其他光合生物，例如绿色非硫细菌(Chloroflexus sp., Roseiflexus sp.)，它们也表现出光依赖性的垂直迁移模式[85]。光合生物的分层和迁移模式不仅可以避免紫外线引起的光合系统损伤，还能调节自身所处的温度范围，从而提高其在高温环境中的适应性。这些光合生物的分层分布和迁移行为共同构成了蓝藻垫复杂精细的生态结构和多样的功能特性。
5.3 其他生物的相互作用温泉中蓝藻垫营养匮乏，垫内的微生物通过彼此的相互作用来应对昼夜交替引起的代谢变化，并演化出了一套时序互补的代谢机理[86]。在嗜热蓝藻群落内部形成了复杂的生态位结构，不同类型的蓝藻在其中占据特定的位置和功能。在强光照条件下，温泉蓝藻垫呈现高度氧化状态，垫内的氧气水平可达到空气饱和度的8倍[87]。此时，嗜热蓝藻通过还原性戊糖磷酸途径固定CO2，并将大部分固定碳输出，为群落中其他微生物提供生长所需的碳源和能量[88]。除蓝藻外，垫中的其他生物也可以通过非还原性戊糖磷酸途径等固定CO2，与嗜热蓝藻竞争光合作用所需的碳源。随着午后光照强度减弱，光合作用产生的氧气相对于呼吸作用消耗的氧气比例逐渐降低，蓝藻垫逐渐进入缺氧状态，群落从依赖氧化条件转向适应缺氧环境。缺氧环境为厌氧微生物提供了机会，它们利用蓝藻产生的发酵产物进行代谢，并将碳源和能量传递给其他微生物[87]。在这种代谢网络中，嗜热侧生藻(Fischerella thermalis)可能起到氮固定的作用，为其他嗜热蓝藻提供必需的氮源，这种合作和协调的群落结构有助于最大化资源利用效率并减少种间竞争[89]。
此外，嗜热蓝藻分泌的胞外多糖在蓝藻垫的形成中发挥了关键作用。这些多糖不仅可以作为扩散屏障，还能够为异养生物提供生长基质，吸附重金属离子，并调控蓝藻垫中的碳酸钙沉淀或矿化过程[90]。嗜热蓝藻还与苔藓、地衣等初级生产者形成生物结皮，通过土壤团聚
等物理过程增强蓝藻垫的结构稳定性[91]。在这种群落中，基因组拷贝数增加，DNA修复基因富集，从而提升了DNA的修复能力，有助于抵御高温引起的氧化损伤[92]。综上所述，温泉中的嗜热蓝藻通过与其他微生物构建时序互补的代谢机理、复杂的生态位结构，以及多样的共生、竞争和互惠关系，逐渐适应高温环境，并维持蓝藻垫的稳定性和功能。
不同温泉之间嗜热蓝藻群落组成存在显著差异。例如，嗜热聚球藻(Thermosynechococcus)在冰岛的温泉中从未被发现[93]，但在美洲、欧洲、东亚的温泉中均有发现[94]。相反，嗜热侧生藻(Fischerella thermalis)在世界各地温泉中广泛分布[89]。这种分布差异可能与微生物通过风力在全球范围内扩散到不同温泉有关。在群落层面上，温度变化导致蓝藻垫中的优势种群从丝状蓝藻转变为单细胞蓝藻[95]。在蓝藻垫内部，光照是驱动微生物垂直迁移的关键因素，使顶层的光合生物(如嗜热蓝藻)发生迁移或者重新定向，以适应不同的光强条件[96]。白天，这些光合生物不仅通过光合作用产生氧气，还为其他异养生物提供必要的碳源和能量；到了夜晚，厌氧细菌则接替作用，利用发酵产物进行代谢，并将物质传递给其他生物，形成一种时间上互补的代谢机理[88]。此外，嗜热蓝藻还能与地衣、苔藓等生物共同形成生物结皮，这种结构显著提高了DNA的修复能力，有助于在高温环境下减少氧化损伤[92]。通过优势种群的更替、空间分布的动态调整，以及与其他微生物的相互作用，温泉中的嗜热蓝藻成功适应了高温环境，并维持了蓝藻垫的结构稳定性和生态功能(图4)。
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| 图 4 温泉嗜热蓝藻群落水平适应机制示意图 Figure 4 Schematic diagram of the community-level adaptation mechanisms in thermophilic cyanobacteria from hot springs. A: Temperature gradient-driven community succession; B: Vertical migration and interspecific interactions of thermophilic cyanobacteria. A：温度梯度驱动群落演替；B：嗜热蓝藻的垂直迁移与种间互作。 |
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作为栖息于极端环境的微生物类群，温泉嗜热蓝藻展现了独特的生理特性和广阔的应用前景。它们能够在高温等极端条件下生存，并形成复杂的群落结构，表现出卓越的适应能力。本文综述了温泉嗜热蓝藻的高温适应机制，从基因组、生理、种群和群落层面深入分析了其应对极端环境的策略。温泉嗜热蓝藻通过基因转移、基因复制和基因突变等机制，进化出独特的基因组和代谢途径。同时，通过调节膜脂质组成、光合作用机制、固氮能力和抗氧化系统等生理特征，有效应对高温胁迫。自然选择和基因重组促进了种群对高温环境的适应性进化，而群落结构的动态变化则反映了蓝藻对环境条件的响应和适应。这些独特的适应机制为理解生命起源和极端环境生物学提供了重要线索。
尽管温泉嗜热蓝藻的高温适应机制的研究已有一定进展，但其耐热的生理和分子机制仍未完全阐明。因此，未来的研究应深入探讨温泉嗜热蓝藻的耐热机制，挖掘与耐热相关的关键基因，并结合基因编辑等新技术进行定向改良，这将有望建立完善的耐高温作物育种体系，并为耐高温作物的培育和推广提供技术支撑。此外，蓝藻的大规模户外培养仍是其工业化生产的瓶颈之一。目前，部分温泉嗜热蓝藻已实现实验室和小规模户外的培养，尤其是嗜热聚球藻。但现有的培养工艺仍需优化，以满足嗜热蓝藻对高光的需求并解决自遮蔽问题。因此，未来研究应着力于模拟天然生长环境，进一步推动嗜热蓝藻在户外大规模培养中的应用。
在高温适应过程中，polyP在温泉嗜热蓝藻中发挥了多种重要功能。然而，polyP在温泉嗜热蓝藻中的具体作用机制尚不清楚。首先，polyP在生物体内的合成、分解和调控机理仍未完全明了，polyP在帮助温泉嗜热蓝藻适应高温胁迫中的具体机制亟待揭示。研究表明，(p)ppGpp可能通过抑制PPX的活性，参与细胞内polyP的积累。因此，未来应进一步探索polyP在温泉嗜热蓝藻中的合成机理以及其在抵御高温胁迫的具体作用。这不仅有助于揭示polyP在蓝藻适应地球早期高温环境中的作用，为生命起源的研究提供新的视角，也为理解现代常温蓝藻在多变复杂环境中生存并引发蓝藻水华的机制提供了新的思路。此外，嗜热蓝藻通常含有较高含量的polyP，这为生物源polyP的生产提供了可能性。然而，polyP在工农业生产、疾病治疗和环境修复等领域的应用价值仍需进一步发掘。未来的研究可以集中在polyP的工业化生产和应用，探索其在生物材料、能源转化以及环境修复中的潜力。
作者贡献声明
宋晓华：文献收集与分析、数据收集、撰写文章并修改、图表制作；尹镜雲：引用文献分析、论文修改；王晨宇：论点梳理与数据核实；何堤：论文修改与数据核实；周楚源：论文修改、参考文献规范化；杨柳燕：提出概念、指导、论文审校；王梦梦：提出概念、框架设计、论文修改与经费支持。
作者利益冲突公开声明
作者声明绝无任何可能会影响本文所报告工作的已知经济利益或个人关系。
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