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文章信息
- 李畅, 贾原博, 赵晓峰, 贺银凤
- LI Chang, JIA Yuan-Bo, ZHAO Xiao-Feng, HE Yin-Feng
- 乳酸菌对重金属吸附作用的研究进展
- Research progress in the adsorption of heavy metals by lactic acid bacteria
- 微生物学通报, 2018, 45(10): 2254-2262
- Microbiology China, 2018, 45(10): 2254-2262
- DOI: 10.13344/j.microbiol.china.170901
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文章历史
- 收稿日期: 2017-10-31
- 接受日期: 2018-02-12
- 网络首发日期(www.cnki.net): 2018-03-23
2. 内蒙古财经大学计算机信息管理学院 内蒙古 呼和浩特 010070;
3. 内蒙古财经大学旅游学院 内蒙古 呼和浩特 010070
2. College of Computer Information Managements, Inner Mongolia University of Finance and Economics, Hohhot, Inner Mongolia 010070, China;
3. College of Tourism, Inner Mongolia University of Finance and Economics, Hohhot, Inner Mongolia 010070, China
重金属会导致各种健康危害,由于生物富集,被低浓度重金属污染的食物也会对人体和动物健康产生不利影响[1]。受污染的食品主要包括粮食、水产品、果蔬等。据相关报道,我国每年因重金属污染所造成的经济损失超过200亿元人民币[2]。由于重金属对环境造成巨大的潜在危害,因此,对环境中重金属的移除就显得尤为重要。对比传统物理化学修复法,微生物修复法具有高效、经济、简易、可行性高等特点,因此应用前景较为广阔[3-4]。而乳酸菌是人肠道内优势菌群,广泛应用于食品加工和生产、保健品开发、疾病治疗和微生态制剂等领域。近年来,越来越多的学者发现乳酸菌具有吸附重金属的能力,可以有效吸附食物中的重金属,因此,深入分析乳酸菌对重金属的吸附机制在保障食品安全、提高食品营养价值方面具有重要意义。
在多种重金属中,汞、镉、铅对环境和食物的污染占主要部分,所以本文对环境和食品中汞、镉、铅污染的来源及对人类的危害进行概述。对微生物与重金属的相互作用进行介绍,重点分析乳酸菌作为重金属吸附剂的潜能以及同重金属作用的机制,并对乳酸菌吸附重金属的研究现状进行归纳,以期为研发高效、绿色、环保食品中的重金属吸附剂提供借鉴与参考。
1 重金属及其毒性概述 1.1 环境和食品中重金属的来源重金属指的是密度大于5 g/cm3的金属元素。在自然界中,重金属通常以化合物的形式存在,含量很低。但伴随着工农业的规模生产和科学技术的不断发展,重金属资源的开发及其化合物的应用也在逐步扩大,因而对生态环境造成了极大的污染和破坏,并通过食物链的生物放大作用,在机体内富集,影响人体健康。
食品中的镉主要来源于有色金属冶炼、电镀、合金制造以及玻璃制造等所排放的工业“三废”,镉污染物通过植物根部吸收进入植物性食品,也可通过生物富集方式进入动物性食品[5]。含汞农药及化肥的使用及含汞产品的生产和工业生产中电石法的使用,都会造成汞在水体、土壤和空气中的累积,使其直接或通过食物链进入到农产品中[6]。铅在自然界中含量丰富,是造成环境污染最严重的重金属污染物之一[7]。自然环境污染的铅来源于有色金属冶炼、汽车尾气、工业“三废”排放和含铅农药,食品加工中的铅主要来源于包装材料、食品容器以及食品添加剂及配料[8]。
1.2 重金属的危害重金属主要通过消化系统和呼吸系统进入机体,在体内不断富集,超过一定的限量会干扰人体正常生理功能,造成慢性中毒[9]。对人体的神经系统、造血系统、呼吸系统、骨骼及肝脏等造成损害,同时也具有一定致畸、致癌、致突变的作用[10]。
镉主要通过消化道和呼吸道进入人体,与含羟基、氨基、巯基的蛋白质分子结合,形成镉-蛋白质,抑制巯基酶活性,从而对人体的免疫系统、肾脏及骨骼造成损害,同时镉对人体还有一定的“三致”作用[11]。汞对人体的损伤主要是通过抑制蛋白质、破坏线粒体功能等损害人体的神经系统,对中枢神经系统的损害尤为严重[12]。人体主要通过饮食和呼吸两大途径摄入铅。铅进入人体后与体内相关蛋白质、酶等结合,对人体各系统和器官均有毒害作用,主要造成神经、造血系统和血管方面的功能障碍[13]。
2 微生物对重金属吸附作用的研究 2.1 微生物吸附剂随着工农业和科学技术的发展,重金属污染日益严重。但与其他污染物不同,重金属不能被环境中的微生物有效降解,不能通过化学反应分解,也不能通过物理方法灭活。因此,对重金属污染的治理只能通过改变其存在形式或将其从环境和食品中转移,其毒性无法直接消除[14]。微生物吸附作用是指利用某些微生物本身所具有的化学成分和结构特性来吸附周围环境中的重金属离子[15]。相较于传统的物理化学修复方法,微生物修复方法在治理重金属污染方面展现出菌种来源丰富、成本低廉、无二次污染等方面的优势[16]。微生物吸附剂基本都是耐受目标金属离子的微生物,具有较强的金属吸附能力。早在1980年就有研究发现枯草芽孢杆菌能与铜、铁、镁、铅等一系列重金属相互作用[17]。随后研究发现,真菌、藻类、放线菌及细菌等也均可有效吸附重金属[18-20]。具有吸附食品中重金属能力的微生物主要包括真菌和细菌两大类,真菌包括青霉、曲霉、木霉、酵母和木耳等[21-22],细菌包括假单胞菌属、葡萄球菌属、芽孢杆菌属和乳酸菌等[23]。
2.2 微生物吸附重金属的机理微生物对重金属的吸附是一个非常复杂的过程,其中涉及很多同时进行的机制。在微生物与重金属的反应过程中,一般分为生物吸附和生物积累2个阶段。生物吸附包括胞外沉淀、表面络合及离子交换[24-26]等作用,主要是一些微生物表面蛋白质、多糖、脂类等物质上的化学基团(如-COOH、-NH2、-SH和-OH等)及细胞表面含有的一些离子与金属相互作用形成金属络合物,金属被吸附固定在细胞表面,是被动、快速、无能量消耗且可逆的吸附过程[27];而生物积累包括跨膜运输、胞内积累、细胞生理代谢和自身调节机制等[28-30],是较胞外吸附更主动、缓慢、需要能量且不可逆的调控过程[31]。研究表明,菌体灭活后得到的死细胞对重金属也具有吸附作用,且主要为第一阶段吸附,无法对金属离子进行主动吸收[27]。在现阶段的研究中,对真菌、细菌和藻类的亚细胞结构、生理生化反应、分子生物学特性的研究较为详尽,尤其以真菌和细菌居多[32]。
3 乳酸菌与重金属相互作用的研究 3.1 乳酸菌作为金属吸附剂的潜能乳酸菌(Lactic acid bacteria,LAB)中的大部分被认为是非致病性的、安全级的(Generally recognized as safe,GRAS)微生物,参与众多体内的代谢活动,具有重要的益生特性。如缓解乳糖不耐症、降低胆固醇、改善免疫功能、抗氧化以及抑制某些病原体的粘附[33-35]。重金属暴露会导致机体氧化应激损伤,破坏肠道屏障改变肠道通透性,使得重金属可以通过肠道屏障被机体吸收[36]。研究发现乳酸菌具有良好的抗氧化活性,如Lactobacillus rhamnosus GG可以改善酒精引起的肠道氧化应激[37];Lactobacillus fermentum ME-3可以降低过氧化脂蛋白的水平,提高总抗氧化活性[38]。乳酸菌还能够修复各种因素对肠道造成的氧化应激损伤,提高宿主肠道的屏障功能[39-40],从而可以保护宿主肠道屏障并抑制重金属在肠道内的吸收,减少重金属在机体内的蓄积,消除重金属危害。对铬暴露的小鼠饲喂Lactobacillus plantarum TW1-1的结果表明,TW1-1作为肠道微生物调节剂,有助于铬酸盐的还原,减少组织中铬的积累,增加粪便中铬的排泄,还可以减轻铬暴露引起的氧化应激和组织病理变化[41]。
由于大众期望从更安全、更高效的角度减轻重金属污染,乳酸菌作为食品安全级别的益生菌,其吸附重金属的特性越来越受到关注。若在含重金属的食品中添加乳酸菌作为重金属吸附剂将其移除,或作为膳食补充摄入体内,在肠道吸收重金属之前抢先与之结合,通过粪便将重金属排出体外,可以抑制重金属对机体的毒性损伤[7, 42]。因此,乳酸菌作为重金属吸附剂具有巨大潜力。
3.2 乳酸菌吸附重金属的机理作为典型的革兰氏阳性菌,乳酸菌细胞壁主要由肽聚糖、磷壁酸、多糖和蛋白质组成,这些细胞壁的组分在与重金属结合过程中起关键性作用[43]。乳酸菌对重金属的吸附过程中,胞外吸附占主要部分[44]。肽聚糖和磷壁酸组成的致密网状结构有利于吸附重金属离子。乳酸菌细胞表面的蛋白质和多糖含有-COOH、-NH2、-SH和-OH等官能团,能与重金属阳离子发生表面络合作用,从而有效结合。翟齐啸[45]研究发现,带负电荷的-COOH和-NH2具有结合镉离子的特性,将菌体表面羧基进行甲基化处理后,L. plantarum CCFM8610对镉离子的吸附能力下降了约18%;将氨基甲基化后,L. plantarum CCFM8610对镉离子的吸附能力下降了约42%。此外,许多乳酸杆菌表面含有丰富的S-层蛋白和大量的负官能团,因此能选择性地结合重金属离子[46]。Åvall-Jääskeläinen等发现Lactobacillus brevis的S-层蛋白具有使细菌细胞表面结合Cd2+的能力[47]。
在乳酸菌结合重金属的稳定性方面,Halttunen等使用超纯水、HNO3和EDTA对吸附铅、镉后的Bifidobacterium longum 46进行解吸实验,发现菌体经超纯水洗涤后解吸率低(≤3%),而经稀HNO3和EDTA洗涤3次后,菌体结合的铅、镉离子基本被完全洗脱,说明酸性解析剂处理菌体后,去除了菌体表面的一些组分(如蛋白质、多糖等),使得吸附效果受到影响,也进一步说明在铅吸附过程中可能涉及到静电吸附、无机沉淀等过程[48]。殷瑞杰在与Halttunen实验的相同条件下对L. plantarum CCFM8661吸附铅的稳定性进行研究发现,超纯水对菌体几乎没有解吸效果(≤1%),而使用酸性解吸剂洗脱了55.12%与菌体结合的铅离子,L. plantarum CCFM8661表现出良好的铅吸附稳定性,也表明菌体对铅离子的吸附过程中生物积累效应起到了一定的作用[49]。
乳酸菌代谢产物——乳酸还可以将重金属离子还原,形成金属沉淀物。Teemu等使用透射电镜对铅、镉吸附前后的菌体进行观察,发现在吸附铅后的菌体表面出现沉淀,而在吸附镉后的菌体表面未见沉淀,推断这是由于铅(II)发生还原反应的标准电极电势高于丙酮酸生成乳酸的电极电势,铅(II)被乳酸还原为铅,从而产生金属沉淀物,而镉(II)发生还原反应的标准电极电势低于丙酮酸生成乳酸的电极电势,因此乳酸无法将镉(II)还原为镉[50]。代谢产生的多糖、蛋白质等物质表面含有的带负电荷官能团可以与重金属离子发生静电吸附作用[51]。Lin等发现乳杆菌属的多糖水解产物可将银(I)还原为银,并固定在细胞表面,以减轻重金属对细胞的毒害作用,维持细胞正常代谢[52]。对于通过离子通道进入细胞的重金属,乳酸菌可以合成具有结合重金属能力的胞内蛋白,从而减轻重金属对细胞的毒害作用,降低胞内金属的生物有效性,这是乳酸菌内部重要的解毒机制[53]。
除此以外,国内外学者运用分子生物学方法进一步深入研究了乳酸菌对金属的吸附机制。Tong等[54]对L. plantarum CCFM436吸附锰(II)的机制进行了研究,发现菌体的氨基和羧基在吸附过程中起主要作用;高效液相色谱分析表明,富含氨基/羧基的氨基酸(天冬氨酸、谷氨酸、精氨酸和赖氨酸)水平下降,半胱氨酸增加,有利于菌体对锰的吸附;通过PCR测序鉴定了锰运输操纵子(mntr)和锰转运子(mnth1/mnt2/mnt3),并进行了qRT-PCR分析,证明MntH1-3是潜在的输送蛋白,并受MntR的负调控。在对Lactobacillus lactis IL1403吸附铜的机制研究中发现,铜诱导L. lactis IL1403的copRZA操纵子编码的CopR和CopB为阻遏蛋白,CopZ为铜伴侣结合蛋白,CopA为铜ATP酶,负责铜的输出[55]。在铜浓度降低的情况下,锌与CopR形成二聚体复合物,为阻止转录的发生,会与copRZA操纵子和copB基因前面的cop系统结合;当铜浓度升高时,CopZ与细胞内多余的铜结合,然后将铜(I)传递给CopA用于输出或输送给CopR,把每个CopR上的锌(II)替换下来,CopR结构改变被释放,启动下游基因的转录,CopA再把铜输出细胞质[56]。
3.3 乳酸菌吸附重金属的研究现状 3.3.1 乳酸菌对汞的吸附作用Jadán-Piedra等[57]研究发现,在模拟胃肠消化液条件下,Lactobacillus casei BL23对食品和水中的汞(II)和甲基汞具有良好的吸附效果,对2种物质的吸附率分别达到72%-98%和74%-97%。Kinoshita等[42]从牛肠和猪肠、酸乳酪、日本泡菜和清酒、韩国泡菜等食品中共分离出11株对重金属具有良好吸附特性的乳酸菌菌株;其中Lactobacillus sakei MYU 10对汞表现出良好的吸附效果,吸附率达到99.1%,平均每个细胞吸附0.198 pg汞。Kinoshita等[58]应用已知菌株W. viridescens MYU 205对MRS培养基中汞、锌、铜的吸附作用进行研究,结果表明W. viridescens MYU 205对汞的吸附效果最好,吸附率达到77.8%±3.6%,且吸附过程具有先下降后上升的趋势;相较于其他重金属(镉、锌),W. viridescens MYU 205对汞的吸附率高,可能是与菌株表面重金属结合蛋白的亲和力有关。
3.3.2 乳酸菌对镉的吸附作用Kinoshita等[58]研究发现Weissella viridescens MYU 205对柠檬酸缓冲液(pH 6.0)中镉(II)的吸附量达到10.46 μg,平均每个细胞吸附5.25 fg镉(II)。Halttunen等[48]研究发现B. longum 46对镉的最大吸附量为54.7 mg/g干菌体;Topcu等[59]从水中分离得到2株对镉具有良好吸附效果的菌株Enterococcus faecium EF031、M74,其中EF031对水介质中镉吸附率可达77.3%-98.1%,M74的吸附率达到53.5%-91.0%,并且这是一个快速的过程,反应1 h即可吸附60.0%的镉。翟齐啸研究发现L. plantarum CCFM8610湿菌体对镉的最大吸附率为31.34%±0.14%[45];在后续研究中发现,L. plantarum CCFM8610可有效吸附新鲜的苹果、西红柿和黄瓜等9种水果和蔬菜汁中67%-82%的镉,应用L. plantarum CCFM8610对果蔬汁进行发酵(36 h)也显著降低了果汁中的镉浓度(56%-81%)[60]。Bhakta等[61]从受重金属污染的淤泥样品中分离到具有良好益生特性和肠道黏附特性的Lactobacillus reuteri Cd70-13,它对MRS培养基中的镉吸附率为25%。Halttunen等[62]研究发现菌株L. rhamnosus GG可通过细胞表面静电作用对磷酸盐缓冲液(PBS,pH 7.0)中的镉进行吸附,吸附率为22.1%-49.1%。
3.3.3 乳酸菌对铅的吸附作用Topcu等[59]研究发现E. faecium EF031、M74对水介质中铅的吸附率分别达到66.9%-98.9%和42.9%-93.1%。Halttunen等[48]对B. longum 46研究发现其对于铅的最大吸附量为175.7 mg/g干物质量。田丰伟研究发现L. plantarum CCFM8661活菌体和死菌体对铅均有较强的吸附能力,活菌体吸附量达到49.55 mg/g干菌体,死菌体吸附量达到53.02 mg/g干菌体[63];将L. plantarum CCFM8661应用于动物实验,设置干预组和治疗组,在铅暴露期间或暴露后,使用活菌和死菌饲喂90只雄性小鼠的结果发现,L. plantarum CCFM8661能显著降低血液、胃、肝等组织中的铅浓度,干预组对小鼠的保护功能明显强于治疗组,死菌和活菌对铅的去除并无显著性差异[64]。后续实验中,将L. plantarum CCFM8661作为膳食补充剂应用于尼罗罗非鱼(Oreochromis niloticus)饲养的结果表明,L. plantarum CCFM8661改善了鱼的生长性能,防止了由于铅暴露导致的鱼死亡,并有效降低了鱼肾、肝、性腺、脑、鳃和肌肉中的铅积累,具有良好的铅结合能力[65]。Bhakta等[61]从受重金属污染的淤泥样品中分离出的L. reuteri Pb71-1对MRS培养基中的铅吸附率为59%。夏爽等[66]从新鲜猪粪便中分离得到的L. reuteri 21008对铅具有良好的吸附能力,吸附率可达到84.23%。满兆红等[67]从鸡的肠道内容物和排泄物中分离得到8株对铅具有较高吸附性乳酸菌,其中E. faecium JT1对铅的吸附率可达66.95%。Bhakta等[68]从沿海水产养殖地污泥中分离筛选出具有较好抗铅能力的乳酸菌菌株E. faecium Pb12,它通过细胞的表面吸附作用能够有效吸附鱼肠道内0.046 mg/(h·g)铅。贾原博等[69]从包头尾矿库和白云鄂博稀土矿区的17个样品中分离得到62株对铅具有一定耐受能力的乳酸菌,不同菌株对铅的耐受能力不同,所分离出的菌株对铅最大耐受浓度为8 400 mg/L,后续实验中所分离出的高耐铅菌株也表现出良好的铅吸附能力。
乳酸菌对重金属的吸附效果如表 1所示,乳杆菌属、肠球菌属、魏斯氏菌属、双歧杆菌属对重金属均表现出良好的吸附特性,不同菌株对重金属的吸附效率不同。
重金属 Heavy metals |
乳酸菌 Lactic acid bacteria |
吸附率(%)/吸附量(mg/g) Adsorption rate (%)/ Adsorption quantity (mg/g) |
清除介质 Removal medium |
来源 Source |
参考文献 References |
Mercury | Lactobacillus casei BL23 | 72.0%—98.0% | Food and water | Food and water | [57] |
74.0%—97.0% | |||||
Lactobacillus sakei MYU 10 | 99.1% | MRS broth | Japanese pickles | [42] | |
Weissella viridescens MYU 205 | 77.8%±3.6% | MRS broth | Bovine intestines | [58] | |
Cadmium | Weissella viridescens MYU 205 | 10.46 μg | PBS | Bovine intestines | [58] |
Bifidobacterium longum 46 | 54.7 mg/g | Water | Standard strain | [48] | |
Enterococcus faecium EF031 | 77.3%—98.1% | [59] | |||
Enterococcus faecium M74 | 53.5%—91.0% | ||||
Lactobacillus plantarum CCFM8610 | 31.34%±0.14% | [45] | |||
82.28% | Apple | [60] | |||
74.59% | Tomato | ||||
82.87% | Cucumber | ||||
56.0%—81.0% | Fruit and vegetable | ||||
juice | |||||
Lactobacillus reuteri Cd70-13 | 25.0% | MRS broth | Fish intestines | [61] | |
Lactobacillus rhamnosus GG | 22.1%—49.1% | PBS | Standard strain | [62] | |
Lead | Enterococcus faecium EF031 | 66.9%—98.9% | Water | Standard strain | [59] |
Enterococcus faecium M74 | 42.9%—93.1% | ||||
Bifidobacterium longum 46 | 175.7 mg/g | [48] | |||
Lactobacillus plantarum CCFM8661 | 49.55 mg/g | [63] | |||
Lactobacillus reuteri Pb71-1 | 59.0% | MRS broth | Fish intestines | [61] | |
Lactobacillus reuteri 21008 | 84.23% | Water | Pig manure | [66] | |
Enterococcus faecium JT1 | 66.95% | Chicken manure | [67] | ||
Enterococcus faecium Pb12 | 0.046 mg/(g ·h) | Sludge | [68] |
重金属污染已成为我国环境污染的主要问题之一。环境中的重金属通过生物富集作用进入农产品中,导致食品存在重金属残留问题,使食品安全性受到威胁,也给消费者带来巨大风险。乳酸菌是人体胃肠道的主要菌群之一,在人体生理代谢中起着不可或缺的作用。它来源广泛、生存能力强、开发空间大等优势也使其在环境治理、医药保健和食品发酵中都具有高价值的应用前景。作为食品安全级别的益生菌,目前已有不少研究证明如魏斯氏菌属、乳杆菌属、链球菌属、肠球菌属和双歧杆菌属等乳酸菌类群对食品和水中的重金属(汞、镉、铅、铜等)具有良好的吸附和清除效果。所以,深入分析乳酸菌对重金属的吸附机制在保障食品安全、提高食品营养价值方面具有重要意义。
现有对于乳酸菌吸附重金属的研究还只局限于耐受重金属乳酸菌的筛选、作用机制方面,并且乳酸菌对重金属的吸附也存在菌株特异性,不同菌株对重金属的吸附机制不尽相同。本课题组在前期实验中从被重金属污染的土壤中分离得到62株对铅具有良好抗性的菌株,一些菌株在后续实验中也表现出良好的铅吸附特性,但对吸附机理的研究尚不明确。因此,在后续研究中需要从以下方面深入探索:(1)不断挖掘和筛选对重金属具有良好吸附特性的乳酸菌菌株,建立优势菌种库;(2)进一步从分子角度探讨乳酸菌在重金属胁迫下的生存机制,探明乳酸菌吸附重金属过程中的关键性基因和蛋白质及其功能作用;(3)探究多种重金属离子共存情况下乳酸菌对重金属的吸附机制;(4)将实验室分离筛选的菌株推广到规模化的食品生产中。
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