2024, Vol. 40中国科学院微生物研究所、中国微生物学会主办
文章信息
- 赵琪琪, 任纹慧, 朱慧菲, 吴秋桢, 张春渝, 许小琼, 罗彬彬, 黄玉吉, 陈裕坤, 林玉玲, 赖钟雄
- ZHAO Qiqi, REN Wenhui, ZHU Huifei, WU Qiuzhen, ZHANG Chunyu, XU Xiaoqiong, LUO Binbin, HUANG Yuji, CHEN Yukun, LIN Yuling, LAI Zhongxiong
- 香蕉ADA1家族成员鉴定及其在生物和非生物胁迫下的表达分析
- Identification of banana ADA1 gene family members and their expression profiles under biotic and abiotic stresses
- 生物工程学报, 2024, 40(1): 190-210
- Chinese Journal of Biotechnology, 2024, 40(1): 190-210
- 10.13345/j.cjb.230191
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文章历史
- Received: March 14, 2023
- Accepted: June 6, 2023
- Published: June 9, 2023
引用本文
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Spt-Ada-Gcn5-乙酰转移酶复合体(Spt-Ada-Gcn5-acetyltransferase, SAGA)是一种通用的转录起始辅助因子，在细胞生长发育中发挥着重要作用[1-3]，它还调控许多应激条件下的转录过程[4]，在植物对光、干旱、低温和盐等非生物胁迫的应答中具有重要意义[1, 5]。SAGA复合体在RNA聚合酶Ⅱ介导的真核基因转录过程中辅助转录起始[6]，最初在酿酒酵母中被发现[7]。SAGA复合体由4个模块、19个子单元组成：激活因子结合Tra1 (an ATM-related essential gene homologous to human TRRAP)模块，含Tra1；核心模块(Saccharomyces cerevisiae transcription factor, SPT)，含Ada1、Taf5、Taf6、Taf9、Taf10、Taf12、Spt3、Spt7、Spt8和Spt20；组蛋白乙酰转移酶模块(histone acetyltransferase, HAT)，含Ada2、Ada3、Gcn5和Saf29；组蛋白去泛素化模块(histone deubiquitination, DUB)，含Sgf11、Sgf73、Sus1和Ubp8[8]。其中，核心模块可结合TATA结合蛋白(TATA box-binding protein, TBP)，对复合物的完整性起着重要作用[3]。
激活的改变/缺失亚基1 (alteration/deficiency in activation 1, ADA1)是SAGA核心模块中的一个亚基，维持SAGA的稳定结构[9]，缺失ADA1将导致SAGA复合体缺少HAT、Taf12、Spt3和Tra1模块[9-10]。ADA1具有组蛋白折叠基序，可与SAGA中TBP相关因子(TBP-associated factors, Taf)相互作用产生异源二聚体[3]，其水平受Spt调控。ADA1突变体对肌醇具有Spt−表型的营养缺陷性，ADA1菌株无法在缺乏肌醇的培养基上生长；ADA1突变体在特异性基因转录时表现出的表型缺陷比ADA2、ADA3和Gcn5突变体更加明显[11]。大丽轮枝菌(Verticillium dahliae)的VdADA1通过转录调控影响其毒性及存活率。VdADA1的突变会导致编码转录因子和分泌蛋白的基因发生改变[12]。此外，ADA1还具有修复辐射损伤[13]、协助Ubp8亚基进行核定位[14]、划定染色质基因沉默边界[15]等功能。
香蕉营养丰富，分布于热带和亚热带地区，它不仅是人们喜闻乐见的日常水果，也是部分发展中国家的重要粮食来源[16]。香蕉作为一种典型的三倍体作物，具有高度不育性。目前，香蕉主要通过无性繁殖进行生产[17]，传统的杂交育种技术已经不能满足人们对于香蕉品种高产优质的需求；此外，香蕉在生长发育过程中会受到枯萎病、高温和低温等生物及非生物胁迫的影响，这在一定程度上阻碍了香蕉产业的发展[18-20]，而解决这些问题的一种方式是应用植物生物技术来培育品质更高、抗性更强的香蕉新品种[21]。ADA1作为SAGA蛋白复合体核心模块中的一个亚基，在植物的生长过程和抗逆性方面发挥着重要的作用。目前ADA1基因的研究工作主要集中在微生物，植物中仅有水稻、拟南芥[22]和菠萝[23]等少数报道。2015年ADA1基因首次在水稻和拟南芥中得到鉴定[22]、2016年研究表明水稻中转录因子WOXX11和ADA2蛋白互作[24]，2021年发布了菠萝SAGA的全基因组鉴定和组织特异性表达[23]。截至目前，ADA1基因在香蕉中尚未有研究。本研究对小果野蕉、野芭蕉和阿宽蕉的ADA1基因家族成员进行鉴定，并进行启动子顺式作用元件、蛋白互作、染色体定位、共线性分析、保守基序和基因结构等方面的预测，为研究ADA1基因以及SAGA复合体在植物中的作用提供了理论参考。
1 材料与方法 1.1 材料在香蕉基因组数据库(https://banana-genome-hub.southgreen.fr/)中下载香蕉基因组序列和注释文件。从水稻基因组数据库(RAP-DB, https://rapdb.dna.affrc.go.jp/)下载OsADA1蛋白序列，从拟南芥基因组数据库(TAIR, http://arabidopsis.org/)下载AtADA1蛋白序列。在NCBI (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/)中下载和香蕉亲缘关系较近的高粱、玉米和二穗短柄草3种单子叶植物的ADA1序列，下载葡萄、毛果杨、蒺藜苜蓿和大豆这4种双子叶植物的ADA1序列。
1.2 方法 1.2.1 香蕉ADA1基因家族成员鉴定及蛋白理化性质分析从Pfam数据库(http://pfam.xfam.org/)下载SAGA-Tad1 (PF12767)的隐马氏模型，用TBtools软件筛选，再用NCBI CDD search (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/cdd)进行验证，用TBtools得到ADA1的蛋白编码序列(coding sequence, CDS)和gDNA序列。用ExPASy ProtParam tool (https://web.expasy.org/protparam/)对香蕉ADA1的基本理化性质进行预测。用SOPMA (https://npsa-prabi.ibcp.fr/cgi-bin/secpred_sopma.pl)预测香蕉ADA1的二级结构，并用GraphPad Prism软件制图。用SignalP 4.0 Server (http://www.cbs.dtu.dk/services/SignalP-4.0/)预测香蕉ADA1的信号肽。用TMHMM Server v.2.0 (http://www.cbs.dtu.dk/services/TMHMM/)预测香蕉ADA1的跨膜结构。用CELLO v.2.5 (http://cello.life.nctu.edu.tw/)对香蕉ADA1的亚细胞定位进行预测。
1.2.2 香蕉ADA1基因启动子顺式作用元件预测及染色体定位分析用TBtools提取香蕉ADA1转录起始位点上游2 000 bp序列，用PlantCARE (http://bioinformatics.psb.ugent.be/webtools/plantcare/html/)预测启动子顺式作用元件。将香蕉ADA1的ID和基因组注释文件(gff3文件)输入TBtools进行染色体定位制图。
1.2.3 香蕉ADA1基因保守结构域及系统进化关系分析用NCBI CDD Search搜索香蕉蛋白结构域，用Tbtools将其可视化。用MEGA 7.0的Clustal W比对法对香蕉、拟南芥、水稻、高粱、玉米、二穗短柄草、葡萄、毛果杨、蒺藜苜蓿和大豆等植物的77个ADA1的蛋白序列进行多重比对，通过邻近法最大似然树(maximum likelihood tree)构建进化树，bootstrap设置为1 000次进行重复验证，其他参数默认，用iTOL (https://itol.embl.de/)和AI (Adobe Illustrator CC 2019)美化。
1.2.4 香蕉ADA1基因结构和保守基序分析、蛋白互作关系分析用GSDS (http://gsds.cbi.pku.edu.cn/)对香蕉ADA1基因结构进行预测。用MEME (http://meme-suite.org/tools/meme)预测保守基序，参数为10，其他参数默认，用Tbtools视图化展示。在STRING (https://cn.string-db.org/)输入香蕉ADA1序列，获得香蕉A和B基因组ADA1蛋白互作关系图。
1.2.5 香蕉ADA1基因家族成员共线性及选择压力分析用Tbtools对香蕉和水稻的ADA1共线性关系进行可视化展示，并对香蕉A和B基因组进行物种内的预测。用Simple Ka/Ks Calculator分析ADA1在物种内和物种间的进化选择方式。
1.2.6 香蕉ADA1基因在生物和非生物胁迫下的表达分析转录组分析基于本实验室获得的香蕉转录组测序数据库，对香蕉ADA1成员在低温(28 ℃为对照，13、4、0 ℃为处理)[19]和高温(28 ℃为对照，45 ℃为处理)下以及香蕉枯萎病菌尖孢镰刀菌f. sp. cubense热带种族4 (Fusarium oxysporum f. sp. cubense Tropical Race 4, FocTR4)侵染后的每千个碱基的转录每百万映射读取的片段(fragments per kilobase of exon model per million mapped reads, FPKM)值筛选，用TBtools绘制表达量热图。香蕉ADA1成员在45 ℃下的高温处理结果用GraphPad Prism进行显著性差异分析。
2 结果与分析 2.1 香蕉ADA1家族成员鉴定及蛋白理化性质分析经鉴定，香蕉A基因组中获得10个MaADA1家族成员，按基因所在染色体顺序依次命名为MaADA1-1至MaADA1-10。其中MaADA1-2有3个成员，MaADA1-4和MaADA1-7有2个成员，MaADA1-10有4个成员，同一基因不同成员用字母a‒d后缀区分。香蕉B基因组中获得6个MbADA1家族成员，分别命名为MbADA1-1至MbADA1-6；阿宽蕉基因组中获得7个MiADA1家族成员，根据其在染色体上的位置依次命名为MiADA1-1至MiADA1-7。MaADA1基因家族有10个成员，数量较多；定位于香蕉A基因组10号染色体上的MaADA1-10有4个成员，MaADA1-2有3个成员，MaADA1-4和MaADA1-7都各有2个成员。
蛋白理化性质分析(表 1)发现：香蕉ADA1蛋白的等电点介于7.54−10.16，均为碱性蛋白质；蛋白质长度为343−533 aa，CDS编码区序列在1 200−1 602 bp；香蕉ADA1基因家族成员均无跨膜结构域，是不稳定的亲水蛋白，且不参与跨膜运输；大部分香蕉ADA1蛋白定位于细胞外膜和细胞周质，也有部分定位于细胞质；香蕉ADA1蛋白均不含信号肽，不是分泌蛋白。香蕉ADA1蛋白理化性质相似度高，较为保守。
| Accession No. | Gene name | Rename | Subcellular localization | PI | Length | MW | Instability index (Ⅱ) | Chromosome | Genomic location | CDS | GRAVY |
| Ma01_g01000 | Ma01_p01000.1 | MaADA1-1 | OM | 9.17 | 423 | 47 256.02 | 53.75 | Chr01 | 712 909; | 1 272 | ‒0.585 |
| 714 183 | |||||||||||
| Ma03_g05020 | Ma03_p05020.1 | MaADA1-2a | OM | 9.17 | 409 | 45 238.68 | 51.48 | Chr03 | 3 294 540; | 1 230 | −0.439 |
| 3 295 769 | |||||||||||
| Ma03_p05020.2 | MaADA1-2b | OM | 9.17 | 409 | 45 238.68 | 51.48 | Chr03 | 3 294 540; | 1 230 | −0.439 | |
| 3 295 769 | |||||||||||
| Ma03_p05020.3 | MaADA1-2c | OM | 9.17 | 409 | 45 238.68 | 51.48 | Chr03 | 3 294 540; | 1 230 | −0.439 | |
| 3 295 769 | |||||||||||
| Ma04_g02260 | Ma04_p02260.1 | MaADA1-3 | OM | 9.31 | 429 | 47 704.62 | 45.89 | Chr04 | 1 964 870 | 1 290 | −0.498 |
| 1 966 159 | |||||||||||
| Ma04_g09540 | Ma04_p09540.1 | MaADA1-4a | PP | 9.19 | 416 | 46 462.14 | 50.17 | Chr04 | 6 752 822; | 1 251 | −0.521 |
| 6 754 072 | |||||||||||
| Ma04_p09540.2 | MaADA1-4b | PP | 9.19 | 416 | 46 462.14 | 50.17 | Chr04 | 6 752 822; | 1 251 | −0.521 | |
| 6 754 072 | |||||||||||
| Ma06_g36650 | Ma06_p36650.1 | MaADA1-5 | OM, CP | 9.76 | 353 | 39 415.09 | 56.60 | Chr06 | 35 962 788; | 1 062 | −0.447 |
| 35 963 849 | |||||||||||
| Ma08_g25540 | Ma08_p25540.1 | MaADA1-6 | OM, PP, CP | 8.21 | 410 | 45 686.11 | 47.83 | Chr08 | 38 330 317; | 1 233 | −0.415 |
| 38 331 549 | |||||||||||
| Ma09_g09200 | Ma09_p09200.1 | MaADA1-7a | OM, CP | 9.61 | 356 | 40 066.11 | 56.24 | Chr09 | 6 104 370; | 1 071 | −0.421 |
| 6 105 416 | |||||||||||
| Ma09_p09200.2 | MaADA1-7b | OM, CP | 9.69 | 354 | 39 797.75 | 59.94 | Chr09 | 6 104 370; | 1 065 | −0.432 | |
| 6 105 434 | |||||||||||
| Ma09_g21770 | Ma09_p21770.1 | MaADA1-8 | CP | 9.08 | 412 | 46 153.66 | 49.24 | Chr09 | 33 692 486; | 1 239 | −0.619 |
| 33 693 724 | |||||||||||
| Ma10_g07360 | Ma10_p07360.1 | MaADA1-9 | PP | 8.58 | 419 | 46 479.99 | 80.81 | Chr10 | 21 795 251; | 1 260 | −0.558 |
| 21 796 510 | |||||||||||
| Ma10_g30870 | Ma10_p30870.1 | MaADA1-10a | PP | 8.87 | 399 | 44 403.90 | 52.77 | Chr10 | 37 098 739; | 1 200 | −0.471 |
| 37 099 938 | |||||||||||
| Ma10_p30870.2 | MaADA1-10b | PP | 8.87 | 399 | 44 403.90 | 52.77 | Chr10 | 37 098 739; | 1 200 | −0.471 | |
| 37 099 938 | |||||||||||
| Ma10_p30870.3 | MaADA1-10c | PP | 8.87 | 399 | 44 403.90 | 52.77 | Chr10 | 37 098 739; | 1 200 | −0.471 | |
| 37 099 938 | |||||||||||
| Ma10_p30870.4 | MaADA1-10d | PP | 8.87 | 399 | 44 403.90 | 52.77 | Chr10 | 37 098 739; | 1 200 | −0.471 | |
| 37 099 938 | |||||||||||
| Mba04_g02180 | Mba04_g02180.1 | MbADA1-1 | OM, PP | 9.05 | 464 | 51 592.92 | 49.12 | Bchr04 | 2 163 797; 2 167 973 |
1 395 | −0.506 |
| Mba04_g09200 | Mba04_g09200.1 | MbADA1-2 | PP, CP | 9.27 | 415 | 46 325.21 | 50.71 | Bchr04 | 7 237 413; 7 238 660 |
1 248 | −0.483 |
| Mba08_g25080 | Mba08_g25080.1 | MbADA1-3 | OM, CP, PP | 8.79 | 460 | 50 759.96 | 49.91 | Bchr08 | 38 453 173; | 1 383 | −0.395 |
| 38 455 193 | |||||||||||
| Mba09_g08650 | Mba09_g08650.1 | MbADA1-4 | OM, CP | 10.16 | 414 | 46 222.26 | 56.85 | Bchr09 | 6 257 352; | 1 245 | −0.451 |
| 6 267 007 | |||||||||||
| Mba10_g06530 | Mba10_g06530.1 | MbADA1-5 | OM, PP | 9.39 | 533 | 59 113.53 | 58.20 | Bchr10 | 25 763 542; | 1 602 | −0.506 |
| 25 772 213 | |||||||||||
| Mba10_g26990 | Mba10_g26990.1 | MbADA1-6 | PP, CP | 8.99 | 394 | 43 815.21 | 49.43 | Bchr10 | 41 562 372; | 1 185 | −0.445 |
| 41 563 556 | |||||||||||
| Mi_g001034 | Mi_g001034 | MiADA1-1 | PP | 8.92 | 408 | 45 369.89 | 44.46 | scaffold106 | 307 109; 308 332 |
1 227 | −0.478 |
| Mi_g004234 | Mi_g004234 | MiADA1-2 | OM, CP | 9.77 | 343 | 38 323.85 | 57.11 | scaffold1345 | 436 474; 437 502 |
1 032 | −0.446 |
| Mi_g006237 | Mi_g006237 | MiADA1-3 | OM | 8.96 | 395 | 43 821.11 | 54.00 | scaffold1568 | 325 800; 326 401 |
1 188 | −0.522 |
| Mi_g007810 | Mi_g007810 | MiADA1-4 | PP | 8.94 | 368 | 41 083.23 | 48.18 | scaffold1720 | 194 740; 195 265 |
1 107 | −0.386 |
| Mi_g010040 | Mi_g010040 | MiADA1-5 | OM | 9.01 | 379 | 41 896.92 | 49.60 | scaffold1981 | 104 345; 104 894 |
1 140 | −0.388 |
| Mi_g016378 | Mi_g016378 | MiADA1-6 | OM, CP | 9.75 | 354 | 39 677.66 | 60.86 | scaffold284 | 38 864; 39 928 |
1 065 | −0.417 |
| Mi_g027000 | Mi_g027000 | MiADA1-7 | OM, PP | 7.54 | 385 | 42 749.55 | 43.59 | scaffold620 | 961 187; 961 763 |
1 158 | −0.419 |
| CP: Cytoplasm; OM: Outer Membrane; PP: Periplasmic. | |||||||||||
氨基酸组成分析(图 1)表明，香蕉ADA1均含有常见的20种氨基酸；其中，亮氨酸含量最多，介于11.6%−13.9%；色氨酸含量最少，介于0.2%−1.3%；成员间所含不同氨基酸的比例大致相同。
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| 图 1 香蕉ADA1氨基酸组成 Fig. 1 Composition of amino acids in ADA1. |
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蛋白质二级结构预测表明(图 2)，香蕉ADA1含有4种蛋白质二级结构。成员中无规则卷曲(random coil)占比最多，多数接近60%，其次是α-螺旋(alpha helix)。大多成员的α-螺旋占比接近30%。β-折叠中的延伸链(extended strand)和β-转角(β-turn, Tt)占比较少，延伸链占比不足10%，β-转角不足5%。
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| 图 2 香蕉ADA1二级结构预测 Fig. 2 Prediction of secondary structures of ADA1. |
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启动子顺式作用元件分析(图 3)表明，MaADA1成员含有大量的CAAT-box、TATA-box和光响应元件。ADA1成员响应激素和酸：87%的成员响应茉莉酸甲酯的诱导，65%成员响应生长素诱导，52%对赤霉素有响应；65%对脱落酸有响应，57%成员对水杨酸有响应。ADA1也积极响应胁迫，78%成员响应厌氧诱导、35%成员响应厌氧特异性诱导；57%成员响应低温；48%成员有防御响应作用元件。此外，ADA1中有61%成员含参与干旱诱导的MYB结合位点、61%成员含MYBHv1结合位点、43%成员含玉米蛋白代谢相关的顺式作用元件，参与光响应MYB结合位点，分生组织表达、富含AT的DNA结合蛋白ATBP-1以及生物钟的顺式作用元件均分别存在于30%香蕉ADA1成员的启动子序列中。只有MaADA1-1含有叶肉细胞响应元件，表明其可能在光合作用中具有特殊的作用。
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| 图 3 香蕉ADA1家族启动子顺式作用元件分析 Fig. 3 Analysis of cis-acting elements of banana ADA1 family promoters. |
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对水稻、拟南芥、小果野蕉、野芭蕉和阿宽蕉进行保守结构域分析(图 4)，发现它们都含有SAGA-Tad1保守结构域。只有OsADA1c-1和OsADA1c-2的保守结构域长度较短，其他ADA1蛋白的保守结构域长度都无显著差异。
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| 图 4 水稻(Os)、拟南芥(At)和香蕉ADA1蛋白保守结构域分析 Fig. 4 Analysis of conserved structural domains of ADA1 protein between Oryza sativa (Os), Arabidopsis thaliana (At) and banana. |
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将拟南芥(8)、水稻(4)、小果野蕉(17)、野芭蕉(6)、阿宽蕉(7)、蒺藜苜蓿(2)、大豆(8)、玉米(5)、葡萄(3)、毛果杨(8)、二穗短柄草(4)和高粱(5)共77个ADA1蛋白序列分为Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ族(图 5)。Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ族分别含有27、29、21个ADA1家族成员，对应分布24、0、6个香蕉ADA1。香蕉ADA1占Ⅰ族成员大多数，其中非香蕉ADA1的3个成员分别是玉米ZmADA1、高粱SbADA1和二穗短柄草BdADA1，Ⅰ族植物都属于单子叶草本植物，这符合单子叶植物在进化上的一致性。Ⅱ族包含大豆GmADA1、蒺藜苜蓿MtADA1、毛果杨PtADA1、葡萄VvADA1和拟南芥AtADA1，Ⅱ族均属于双子叶植物。Ⅲ族和Ⅰ族一样，成员均为单子叶植物，可见ADA1在单子叶植物和双子叶植物中分别按照不同的进化方向进化，并且在单子叶植物进化中形成2个不同分支；香蕉ADA1与单子叶植物的ADA1进化关系较近；香蕉ADA1蛋白在进化中更倾向于形成独立的分支，此外和单子叶植物玉米、高粱的亲缘关系较近。
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| 图 5 拟南芥(At)、水稻(Os)、蒺藜苜蓿(Mt)、大豆(Gm)、玉米(Zm)、葡萄(Vv)、毛果杨(Pt)、二穗短柄草(Bd)、高粱(Sb)和香蕉的ADA1蛋白序列的系统进化树 Fig. 5 Phylogenetic tree of the ADA1 protein sequence of Arabidopsis thaliana (At), Oryza sativa (Os), Medicago truncatula (Mt), Glycine max (Gm), Zea mays (Zm), Vitis vinifera (Vv), Populus trichocarpa (Pt), Brachypodium distachyon (Bd), Sorghum bicolor (Sb) and banana. |
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为进一步了解ADA1基因在香蕉中的保守性，对其保守基序和基因结构进行了分析(图 6)，MbADA1和MiADA1均无非翻译区(untranslated region, UTR)，可能会影响ADA1基因的表达水平。香蕉A基因组中，位于同一分支的ADA1基因结构较为相近：Ⅰ族的MaADA1-10a、MaADA1-10b、MaADA1-4a和MaADA1-4b均含有1个外显子和上下游两端的UTR区；MaADA1-2a、MaADA1-2b和MaADA1-5均含有1个外显子和1个内含子，且两端都含有UTR区。香蕉ADA1的基因结构差异性较大，表明其在进化的过程中可能分化出了不同的结构，进而产生一些新的功能。
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| 图 6 香蕉ADA1家族成员基因结构与保守基序分布 Fig. 6 Gene structure and conservative motif distribution of banana ADA1. |
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Motif 1在所有ADA1中均存在，显示出其高度的保守性。除了OsADA1c-1和OsADA1c-2，其余成员的ADA1均含有motif 2、motif 3和motif 4，这可能与水稻的2个蛋白OsADA1c-1和OsADA1c-2较短有关。除MiADA1-2外，其余香蕉ADA1成员均含有motif 5，这可能是因为阿宽蕉在进化过程中发生了ADA1基因片段的丢失[25]。进化关系相近的基因，其保守基序分布情况也较为相近：同属Ⅲ族的MaADA1-5、MaADA1-7a、MaADA1-7b、MbADA1-4和MiADA1-6均缺失motif 9和motif 10。对比5个物种的ADA1基因，其中MaADA1保守基序的一致性较高。MaADA1-4a、MaADA1-4b、MaADA1-6、MaADA1-3、MaADA1-2a、MaADA1-2b、MaADA1-2c、MaADA1-9、MaADA1-8和MaADA1-1经搜索均获得了完整的10个基序，表明ADA1在小果野蕉进化过程中的保留程度较高。
2.5 香蕉ADA1蛋白互作分析SAGA复合体功能的发挥依赖于每个蛋白亚基之间的相互作用。因此，研究ADA1与其他蛋白的互作关系很有必要。蛋白互作分析(图 7)中较为特殊的是：香蕉A基因组的ADA1各蛋白内部间不存在互作关系，香蕉B基因组亦是如此。香蕉A基因组中，MaADA1-7和MaADA1-5均可与SAGA相关因子11 (GSMUA_Achr5P28120_001)相互作用，此蛋白含Sgf11的结构域，表明MaADA1-7和MaADA1-5可能与SAGA的DUB模块中Sgf11亚基相互作用。香蕉B基因组中，MbADA1-4可与SAGA相关因子11 (A0A4S8JZY6)互作，此蛋白含有SAGA_su_Sgf11结构域，也属于Sgf11家族，进一步证实了香蕉中的ADA1与Sgf11可能存在互作关系。
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| 图 7 香蕉ADA1家族蛋白质互作网络 Fig. 7 Protein interaction network of ADA1 family of banana. A：代表小果野蕉. B：代表野芭蕉 A: Represents Musa acuminata. B: Represents Musa balbisiana. |
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ADA1基因在香蕉的3个基因组染色体上皆呈现不均匀分布(图 8)。在香蕉A基因组中，chr10上定位的ADA1基因最多；香蕉B基因组和阿宽蕉基因组中ADA1的分布情况则较为相似，每个染色体(片段)上均定位一个ADA1基因。
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| 图 8 香蕉ADA1基因家族染色体定位分析 Fig. 8 Chromosomal location analysis of ADA1 family of banana. A：代表小果野蕉. B：代表野芭蕉. C：代表阿宽蕉 A: Represents Musa acuminata. B: Represents Musa balbisiana. C: Represents Musa itinerans. |
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共线性分析显示(图 9)，水稻和野芭蕉间有1个基因对，野芭蕉和小果野蕉之间有13个基因对，小果野蕉和阿宽蕉之间有2个基因对。野芭蕉和小果野蕉之间的基因对明显多于另两者之间，表明野芭蕉和小果野蕉之间的亲缘关系较近。
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| 图 9 水稻和香蕉基因间共线性分析 Fig. 9 Collinearity analysis between Oryza sativa and banana. |
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物种内共线性表明(图 10)，MaADA1有5对显著的共线性关系：MaADA1-1×MaADA1-8、MaADA1-2c×MaADA1-3、MaADA1-3×MaADA1-10c、MaADA1-4b×MaADA1-6和MaADA1-5×MaADA1-7a，MaADA1发生了5次复制；MbADA1有2对显著的共线性关系：MbADA1-1×MbADA1-3、MaADA1-2×MaADA1-6，发生了2次复制。
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| 图 10 香蕉ADA1基因共线性分析 Fig. 10 Collinearity analysis of banana ADA1 genes. A：代表小果野蕉. B：代表野芭蕉 A: Represents Musa acuminata. B: Represents Musa balbisiana. |
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选择压力分析显示(表 2)，除MbADA1-6× MaADA1-10c的Ka/Ks > 1外，其他基因对之间的Ka/Ks值均小于1，表明ADA1的进化大多受纯化选择的影响，进化过程相对保守。而MbADA1-6和MaADA1-10c可能在进化过程中出现非同义突变。
| Sequence 1 | Sequence 2 | Ka/Ks |
| MbADA1-1 | MaADA1-2c | 0.398 551 3 |
| MbADA1-1 | MaADA1-3 | 0.808 153 4 |
| MbADA1-2 | MaADA1-4b | 0.411 570 0 |
| MbADA1-2 | MaADA1-6 | 0.389 662 4 |
| MbADA1-1 | MaADA1-10c | 0.347 012 8 |
| MbADA1-3 | MaADA1-4b | 0.423 649 6 |
| MbADA1-3 | MaADA1-6 | 0.467 198 6 |
| MbADA1-4 | MaADA1-5 | 0.275 042 8 |
| MbADA1-4 | MaADA1-7a | 0.732 863 3 |
| MbADA1-5 | MaADA1-1 | 0.423 544 1 |
| MbADA1-6 | MaADA1-3 | 0.342 710 6 |
| MbADA1-5 | MaADA1-9 | 0.515 028 1 |
| MbADA1-6 | MaADA1-10c | 1.398 988 2 |
| MiADA1-1 | MaADA1-6 | 0.357 755 4 |
| MiADA1-1 | MaADA1-4b | 0.435 145 6 |
| MiADA1-1 | MbADA1-3 | 0.405 064 7 |
| MiADA1-1 | MbADA1-2 | 0.475 981 3 |
| OsADA1b | MbADA1-4 | 0.142 129 3 |
| MaADA1-1 | MaADA1-8 | 0.279 614 552 |
| MaADA1-2c | MaADA1-3 | 0.405 254 154 |
| MaADA1-4b | MaADA1-6 | 0.378 129 022 |
| MaADA1-3 | MaADA1-10c | 0.369 685 284 |
| MaADA1-5 | MaADA1-7a | 0.242 277 589 |
| MbADA1-2 | MbADA1-3 | 0.424 712 422 |
| MbADA1-1 | MbADA1-6 | 0.357 883 763 |
基因表达谱对破译植物的潜在功能非常重要。有关香蕉A基因组的研究比另两个基因组更为丰富，且香蕉A基因组是保证香蕉产量的重要研究材料[25]，故本文采用香蕉A基因组转录组进行分析(图 11)。
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| 图 11 香蕉ADA1家族成员生物胁迫和非生物胁迫下的表达量热图 Fig. 11 Heatmap for expression of banana ADA1 gene family members under biotic and abiotic stress. A：代表香蕉四叶阶段. B：代表香蕉五叶阶段. C：代表香蕉枯萎病菌胁迫 A: Represents 4-leaf stage. B: Represents 5-leaf stage. C: Represents the stress of Panama disease. |
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对MaADA1在四叶阶段低温胁迫下的基因表达量进行分析(28 ℃的表达量为对照)，结果显示：MaADA1-2和MaADA1-8在4个温度下皆不表达；13 ℃低温胁迫下，MaADA1-1和MaADA1-10上调表达；4 ℃低温胁迫下，MaADA1-1和MaADA1-10表达上调，MaADA1-3、MaADA1-5和MaADA1-9表达量下调；在0 ℃低温胁迫下，MaADA1-1和MaADA1-6均上调表达。MaADA1-1在0、4、13 ℃下的表达量均上调，MaADA1-1可能对香蕉在低温胁迫下的抗性起着重要的作用。五叶阶段MaADA1在45 ℃高温胁迫下的基因表达量分析表明：MaADA1-2、MaADA1-3、MaADA1-4、MaADA1-8和MaADA1-9均显著下调表达。
对MaADA1在根系接种香蕉枯萎病菌FocTR4后的表达量分析，发现MaADA1-3、MaADA1-4和MaADA1-8在香蕉被侵染后上调表达，其余7个MaADA1均下调表达。它们均对香蕉枯萎病有所响应，MaADA1可能在抵御香蕉枯萎病侵染方面发挥着一定的作用。
3 讨论组蛋白广泛存在于真核细胞核中，它可以充当缠绕染色体的线轴，在防止DNA受损、组装核小体、基因表达调控和DNA复制中发挥重要作用[26]。组蛋白的翻译后修饰(protein post-translational modifications, PTMs)包括甲基化、泛素化和乙酰化等，在基因转录调控中至关重要，是调节基因表达的主要表观遗传方法[27]。SAGA蛋白质复合体是一个在酵母、植物和人类中都高度保守的转录起始复合物，在酵母中负责近10%基因的转录，这些基因多与细胞发育、逆境胁迫和应激诱导有关[4]。植物中，SAGA在许多发育转变和环境胁迫反应中发挥着重要作用[22]，它参与了拟南芥开花和生长发育时期转变的调控[28]。SAGA核心模块中ADA1蛋白亚基的存在保证了其结构的完整性，并促进了SAGA对TBP和其他基本因子的招募[9]。ADA1是新发现的植物乙酰化复合体组分，与低温胁迫响应基因的表达调控密切相关，研究ADA1可为了解香蕉响应低温表达调控的机理提供参考[29]。然而，截至目前，鲜少有对植物ADA1基因的研究，关于香蕉ADA1成员鉴定及其功能的相关分析尚未出现。本文通过对香蕉基因组的综合分析，鉴定得到10个MaADA1、6个MbADA1和7个MiADA1成员，并进行了一系列生物信息学分析。
3.1 香蕉ADA1基因的进化保守基因复制事件以及基因组多倍体化在植物进化过程中广泛且反复发生。植物具有固着属性，基因复制事件的发生对于植物进化、功能变化和适应环境具有非常重要的作用[30]。小果野蕉、野芭蕉和阿宽蕉中分别有10、6、7个ADA1成员。经鉴定，获得2个蒺藜苜蓿MtADA1、8个大豆GmADA1、5个玉米ZmADA1、3个葡萄VvADA1、8个毛果杨PtADA1、4个二穗短柄草BdADA1和5个高粱SbADA1。菠萝中含有一个AcADA1蛋白(Aco004909)[23]，小立碗藓(Physcomitrellapatens)中含XP_001758422和XP_001769204这2个蛋白[5]。许多植物SAGA复合体的代表基因可能在进化过程中重复，如ADA1[22]。在植物进化过程中，香蕉经历3次全基因组复制及二倍化和消减之后，A和B基因组在进化上表现出差异，香蕉A基因组多数基因家族发生扩张事件[31-32]，这可能是ADA1基因数量多于其他成员的原因。共线性分析显示，小果野蕉ADA1家族成员存在5对复制基因，也可能是造成其成员数量较多的原因。多次复制事件在野芭蕉、阿宽蕉、水稻和拟南芥中较少出现，表明小果野蕉ADA1基因功能较为复杂。植物编码SAGA基因的大部分结构域在不同生物中都是保守的[22]，其在整个进化过程中都具有保守性。ADA1是SAGA核心模块SPT上的亚基，由转录调控相关的ADA1基因编码。所有ADA1均为不含信号肽和跨膜结构域的不稳定亲水性的碱性蛋白；水稻、拟南芥和香蕉都含有SAGA-Tad1结构域，它们的保守结构域在长度和位置上均无显著差异；香蕉中大多数ADA1都含有6−8个保守基序，而香蕉A基因组17个序列中有10个均含有全部保守基序，表示香蕉A基因组的ADA1保守性相对较高。系统发育分析显示香蕉ADA1与单子叶植物ADA1的亲缘关系较近，表明单子叶植物在进化的过程中可能对ADA1进行了高度保留，这与Srivastava等[22]研究的SAGA蛋白进化上分化为单子叶植物和双子叶植物一致。
植物发生多倍体化事件之后出现大量重复基因，这些基因在进化过程中，也会发生一定的结构和功能上的变化[25]。基因结构的多样性造就了多样的基因家族，从而使基因产生多种多样的功能[33]。虽然有21个香蕉ADA1序列均只含有一个外显子，但是它们在基因结构上变化较大，且香蕉的3个基因组间存在差异。香蕉A基因组的MaADA1均含有UTR区，由1个外显子、1−2个内含子组成，而香蕉B基因组和阿宽蕉基因组中ADA1均不含两端UTR区，且多由1−2个外显子构成，其中MbADA1-4的长度最长，并含有4个外显子和3个内含子，暗示其可能发挥着不同于其他ADA1的功能。对比相近基因组间家族成员有利于理解基因组之间的进化方式[34]，本研究对水稻和香蕉进行了共线性分析，发现共线基因对的基因结构均具有一致性：MaADA1-6和MbADA1-2、MbADA1-2和MiADA1-1均只含有1个外显子，无两端UTR区，而水稻和香蕉都属于单子叶植物；菠萝SAGA家族的基因结构变异则与拟南芥相似[23]，而菠萝和拟南芥都属于双子叶植物。只有MaADA1-1含有叶肉细胞响应元件，表明其可能在光合作用中具有特殊的作用，这可能是香蕉A基因组在进化过程中形成的。大多数基因对之间的Ka/Ks值均小于1，表明ADA1的进化大多受纯化选择的影响，进化过程相对保守。而MbADA1-6和MaADA1-10c可能在进化过程中含有非同义突变，产生了不一样的功能。
3.2 香蕉ADA1蛋白可能与SAGA中其他模块互作提高SAGA复合体的转录水平SAGA的结构和功能完整性依赖于蛋白之间的相互作用。SAGA核心模块由10个蛋白亚基组成，ADA1蛋白位于核心模块的近Tral端[8]。SAGA核心模块上有7个蛋白并含有8个类组蛋白结构域(histone-like fold, HF)，其中一个HF结构域位于ADA1上。含有HF的蛋白形成异源二聚体并进一步组装成类似于组蛋白八聚体的亚模块[8]，其他ADA基因产物也直接或间接地同ADA1相互作用。ADA1作为核心模块成员之一，对SAGA核心结构以及功能的稳定起着至关重要的作用[11]，如缺失ADA1的菌株无法在缺乏肌醇的培养基上生长，ADA1的突变体在特性异性基因转录时会表现出表型缺陷[11]；大丽轮枝菌VdADA1的缺失会导致编码转录因子和分泌蛋白的基因发生改变，VdADA1突变体在营养生长、分生孢子生成、黑色素合成和毒力等方面均存在缺陷[12]。
转录起始辅助因子SAGA整体可分为上下两个部分，SAGA中间只通过很小的区域连接，因此两部分相对活动的自由度较大。不同基因启动子区域的关键元件之间的距离有很大的可变性，SAGA模块之间的灵活性能适应不同启动子之间距离的变化，确保它可以在不同的基因组环境发挥功能[8]。本文预测香蕉A和B基因组的ADA1均与SAGA组蛋白去泛素化模块中的Sgf11具有互作关系，它们可能通过相互作用共同促进了SAGA转录水平的提高。
白色念珠菌(Candida albicans)的ADA1-5蛋白失活时，可减轻嵌合激活剂GAL4-VPS16在SAGA中的毒性[35]。此外，ADA1还可同内切葡聚糖酶(A0A4S8J1U9)、F-box蛋白(A0A4S8K2M1)和GPR108-like (A0A4S8JJ55)等互作，暗示ADA1基因可能参与糖苷水解酶催化[36]、蛋白泛素化和降解以及腺相关病毒(adeno-associated virus, AAV)输入等过程[37]，可见ADA1的功能较为复杂。
3.3 香蕉ADA1基因可能在激素响应及生物和非生物胁迫过程中发挥作用香蕉ADA1基因都含有TAAT-box和CAAT-box，它们在真核生物基因启动子区域具有保守性，能够调节基因转录。87%的香蕉ADA1基因均具有响应茉莉酸甲酯的作用元件，推测其可能参与茉莉酸甲酯调控的反应。此外，香蕉ADA1基因还含有与酸、厌氧诱导和防御响应相关的作用元件，推测其能够响应酸、激素调控和胁迫诱导。57%成员响应低温诱导，ADA1可能在低温胁迫下发挥作用。拟南芥ADA1基因也可助其抵御逆境胁迫。定位在拟南芥2号染色体AT2G14850的ADA1a，有参与脱落酸反应性、热应激响应性顺式作用元件、参与防御和应激反应的顺式作用元素以及MYB结合过程中参与干旱诱导的位点；拟南芥ADA1基因经盐胁迫后表达量提高近8倍，高温下ADA1表达也可显著提高，拟南芥其他SAGA亚基均表现出不同程度的应对高温和盐胁迫的能力[22]，SAGA蛋白复合体可助植物抵御逆境胁迫。
转录组学研究对于了解基因功能和表达情况具有重要意义[38]。本文基于小果野蕉在低温、高温和香蕉枯萎病菌FocTR4侵染下的转录组数据库绘制了表达量热图：MaADA1-1、MaADA1-10在13 ℃低温时上调表达；MaADA1-4在4个温度处理下均有较高表达；MaADA1-6在28、13、4 ℃均不表达，但在0 ℃时表达量较高。这表明MaADA1基因可能在香蕉应对低温胁迫时的抗性具有一定作用。
4 结论本研究首次在香蕉中对ADA1基因进行了全基因组鉴定，并分析了其基本理化性质、基因结构、保守基序、启动子顺式作用元件、系统发育情况以及在非生物和生物胁迫下的表达情况。香蕉A、B基因组和阿宽蕉基因组中分别鉴定出了10、6、7个ADA1成员，ADA1在香蕉中具有高度保守性；香蕉ADA1基因可能参与茉莉酸甲酯、脱落酸等激素调控的过程，并可能在香蕉应对低温胁迫时发挥作用；香蕉ADA1还可能通过蛋白互作提高SAGA复合体转录水平。之后可进一步对表达量较高的MaADA1-4基因进行克隆并构建载体，探究其在生物、非生物胁迫和激素调控下的功能。本研究为探索香蕉抗性育种提供了一定的理论参考，同时也丰富了植物中有关ADA1基因和SAGA蛋白复合体核心模块的研究。
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